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Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda: a propósito de un caso
COMUNICACIONES BREVES
Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda: a propósito de un caso Laura Gallardo • Elías Górriz • M.a Dolores Pardo • Ricardo Reyes Unidad de Radiología Vascular Intervencionista. Hospital General de Gran Canaria «Dr. Negrín». Canarias.
Use of CO2 as an angiographic contrast material in the diagnosis of acute hepatic hemorrhage: a case report La arteriografía selectiva abdominal con contraste yodado es el método de elección para la detección del punto de sangrado en pacientes con hemorragia digestiva aguda en los que los estudios endoscópicos fueron negativos. El CO2 ha sido utilizado con éxito como medio de contraste para la realización de arteriografías abdominales y de miembros inferiores. Presentamos el caso de un paciente con sospecha de sangrado digestivo que se detectó de forma más rápida y precisa usando el CO2, en relación con las arteriografías realizadas con medio de contraste yodado (MCI). Palabras clave: Dióxido de carbono. Angiografía. Medio de contraste. Sangrado gastrointestinal.
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unque la aparición de nuevos medios de contraste yodados no iónicos ha reducido el número de reacciones alérgicas, no han conseguido evitar el problema de la nefrotoxicidad asociada a ellos. Esta circunstancia motivó el desarrollo y uso de CO2 como medio de contraste angiográfico alternativo. El CO2 actúa desplazando la columna de sangre mientras que los medios de contraste yodados lo hacen mezclándose con ella. Posee además unas características físicas que lo hacen superior al medio de contraste yodado (MCI) en algunas ocasiones. Presentamos un caso de hemorragia hepática aguda en el que el estudio angiográfico con CO2 puso de manifiesto el punto de sangrado dependiente de arteria hepática izquierda mientras que el estudio con medio de contraste yodado no mostró extravasado alguno.
Gallardo L, Górriz E, Pardo M.a D, et al. Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda. A propósito de un caso. Radiología 2001;43(3):113-115. Correspondencia: LAURA GALLARDO IBÁÑEZ. Unidad de Radiología Vascular Intervencionista. Hospital de G. C. «Dr. Negrín». Bco. de la Ballena, s/n. 35020 Las Palmas de Gran Canaria. Las Palmas. Recibido: 1-XII-2000. Aceptado: 13-III-2001. Radiología 2001;43(3):113-115
Selective abdominal arteriography with an iodinated contrast material is the method of choice for detecting the site of bleeding in patients with acute gastrointestinal hemorrhage in whom the results of endoscopic examination were negative. CO2 has been used successfully as a contrast material for arteriography of abdomen and lower limbs. We present the case of a patient in whom suspected gastrointestinal bleeding was detected more rapidly and reliably with CO 2 than with an iodinated contrast material. Key words: Carbon dioxide. Angiography. Contrast medium. Gastrointestinal hemorrhage.
CASO CLÍNICO Paciente de 72 años de edad, con antecedentes patológicos de fibrilación auricular crónica y ACV que acudió al hospital por dolor abdominal de seis horas de evolución de inicio pospandrial acompañado de hipotensión severa y taquicardia. Se realizó ecografía abdominal, objetivándose líquido libre intraperitoneal. La TC abdominal sin contraste mostró lesiones hipodensas en el parénquima hepático, observándose zonas de hiperdensidad en la lesión situada en segmento IV y a nivel perihepático adyacente a esta lesión (segmento IV del lóbulo hepático izquierdo), sugestivo de metástasis con complicación hemorrágica de una de ellas. Mediante abordaje de la arteria femoral común derecha, se realizó aortograma abdominal y arteriografía selectiva de arteria mesentérica superior (AMS), que descartó el primer diagnóstico de sospecha —isquemia intestinal— Se realizó así mismo arteriografía de tronco celiaco con catéter jota visceral 5 Fr (Angiodynamics. Qeensbury. Nueva York. EE.UU.) utilizando secuencialmente MCI y CO2. Este último se inyectó mediante un sistema de liberación cerrado consistente en una bolsa que contiene 1.500 cm3 de CO2, y sistema de conexión al catéter con llaves de un paso que aseguran el flujo unidireccional de CO 2 (Angiodynamics. Qeensbury. Nueva York. EE.UU.). En la angiografía de tronco celiaco con MCI no se observaron signos angiográficos de hemorragia, mientras que las realizadas con CO2 pusieron de manifiesto extravasado importante dependiente de ramas de arteria hepática izquierda adyacente a uno de
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Gallardo, L., y cols. — Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda: a propósito de un caso
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B Fig. 1.—Arteriografía selectiva de tronco celíaco con contraste yodado en fase precoz (A) y tardía (B) en la que no se observa imagen angiográfica de sangrado
los nódulos observados en la TC. El tratamiento se realizó mediante cateterización superselectiva de la arteria hepática izquierda. La embolización de la arteria sangrante se realizó con partículas de polivinil–alcohol de 300-600 micras (IVALON, Nycomed. París. Francia) obteniéndose la estabilización inmediata del paciente y el alta hospitalaria a las 48 horas. En el estudio anatomo-patológico posterior de dichas lesiones se confirmó la positividad para adenocarcinoma DISCUSIÓN
Tras la inyección, el CO2 comienza a disolverse en la sangre siendo eliminado por el pulmón en un solo pase sin provocar cambios en el pH arterial, pCO2 y pO2 (9). Entre las propiedades físico-químicas del CO2 se encuentran la flotabilidad y su baja viscosidad, menor que la del MCI, siendo esta última de especial importancia en la demostración de hemorragias de origen digestivo o postraumáticas permitiendo la detección de sangrados de mínima cuantía (9). La hemorragia digestiva aguda (HDA) es una causa importante de morbilidad y de mortalidad. En la mayoría de los casos el
En la década de los 50 se inyectó intravenosamente CO2 para la detección de derrame pericárdico (1-2); en 1971 se comenzó a utilizar por vía arterial en pacientes con historia previa de alergia al contraste yodado iónico, inyectándose a mano y realizando las imágenes sustraídas según la técnica convencional. Con la llegada de la angiografía por sustracción digital (DSA) en 1980 se mejoró de forma considerable la calidad de las arteriografías realizadas con CO2 considerándose en la actualidad una alternativa válida frente a la realizada con MCI (3-4). Las indicaciones más frecuentes del uso del CO2 como medio de contraste son la insuficiencia renal y la historia previa de alergia al contraste yodado. En nuestra unidad, la utilización de CO2, como medio de contraste, en arteriografías de MMII y malformaciones vasculares periféricas se remonta a 1994 (5-6). El procedimiento ha demostrado su eficacia, observándose mínimos cambios y de corta duración en los parámetros gaseosos de sangre, incluso cuando se inyectaban grandes volúmenes de CO2 (7). La diferencia entre el MCI y el CO2 consiste en que el primero se mezcla con la sangre llenando así el árbol vascular de tal forma que para incrementar la densidad de la imagen basta con aumentar la concentración o el débito de la inyección. El CO2, sin embargo, actúa desplazando la sangre del interior del vaso produciendo una mínima diferencia en densidad entre el gas y los tejidos circundantes que mediante un software especial es detectada e incrementada (8).
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Fig. 2.—Serie angiográfica de tronco celiaco realizada con CO2 que pone de manifiesto la existencia de sangrado. Radiología 2001;43(3):113-115
Gallardo, L., y cols. — Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda: a propósito de un caso
origen del sangrado se identifica en el estudio endoscópico si bien existe un 10-20% de falsos negativos, debiendo realizarse en esos casos un estudio angiográfico (10). La arteriografía selectiva abdominal muestra alteraciones en aproximadamente 60% de los pacientes en los cuales la endoscopia fue negativa (11). Sin embargo, todavía queda un tercio en los que la arteriografía no muestra hallazgos y son diagnosticados quirúrgicamente (11). Con objeto de reducir este número se han utilizado diversas sustancias farmacológicas para estimular la hemorragia (12, 13) con el riesgo de que ésta se haga incontrolable. En este sentido el CO2 ha demostrado ser superior al contraste yodado en demostrar el punto sangrante sin riesgo de deterioro de función renal a menudo alterada en estos pacientes por el shock hipovolémico (14). Una de las principales limitaciones del diagnóstico angiográfico en la hemorragia gastrointestinal está en relación con el volumen de pérdida sanguínea por unidad de tiempo; es bien conocido que pérdidas inferiores a 0,5-1 ml/min no son detectables (15-18) Es lógico pensar que la mayor capacidad de difusión de CO2, hace que puedan ser objetivas pérdidas sanguíneas de menor cuantía. En nuestro caso creemos que la falta de visualización con MCI del punto de sangrado pudo deberse al bajo flujo de la pérdida sanguínea, siendo su origen más probable la ruptura espontánea de una de las lesiones del parénquima hepático. La verdadera incidencia de falsos negativos en las hemorragias digestivas con MCI sólo podrá establecerse mediante estudios comparativos y rigurosos utilizando secuencialmente ambos medios de contraste. BIBLIOGRAFÍA 1. Paul RE, Durant TM, Oppenheimer MJ, Stauffer HM. Intravenous carbon ioxide intracardiac contrast in the roentgen diagnosis of pericardial effusion and thickening. AJR 1957;78:224-5. 2. Scatliff JH, Kummer AJ, Janzen AH. The diagnosis of pericardial effusion with intracardiac carbon dioxide. Radiology 1959;73:871-83. 3. Hawkins IF. Carbon dioxide digital sustraction arteriography. AJR 1982;139:13-24. 4. Hawkins IF, Herrera MA. Carbon dioxide has promise as arterial contrast agent. Diagn Imaging 1985:82-4.
Radiología 2001;43(3):113-115
5. Gorriz E, Carreira JM, Reyes R, Gallardo L, Pulido JM, Romero A, Maynar M. CO2 as contrast medium in endoluminal treatment of high flow vascular malformations. Eur J Radiol 1999 Sep;31(3): 182-7. 6. Carreira JM, Reyes R, Górriz E, Pardo MD, Maynar M. Uso del CO2 como medio de contraste en aorto-arteriografía de MMII. Nuestra experiencia inicial. Angiología 1996;48(2):55-60. 7. Oppenheimer MJ, Durant TM, Stauffer HM, Steward GH, Lynch PR, Barreta F. Cardiovascular-respiratory effects and associated changes in blood chemistry. Am J Physiol 1956;186:325-34. 8. Hawkins IF, Caridi JG, Weingarten KE. Carbon dioxide digital subtraction angiography versus iodinated contrast imaging. 5th International course on vascular and interventional radiology as therapeutic alternative. 1996:145-53. 9. Kerns SR, Hawkins IF. Carbon Dioxide Digital Subtraction Angiography: Expanding applications and Technical Evolution. AJR 1995; 735-41. 10. Rollins Es, Picus D, Hicks ME, Darcy MD, Bower EL, Kleinhoffer MA. Angiography is useful in detecting the source of chronic gastrointestinal bleeding of obscure origin. AJR 1991;156:385-8. 11. Whitaker SC, Gregson RHS. The role of angiography in the investigation of acute or cronic gastrointestinal hemorrhage. Clin Radiol 1993;47:382-8. 12. Malden ES, Hicks ME, Royal HD, Aliperti G, Allen BT, Picus D. Recurrent gastrointestinal bleeding: use of trombolysis with anticoagulation in diagnosis. Radiology 1998;207:147-51. 13. Rosch J, Keller FS, Wawrukiewicz AS, Kripaechene WW, Dotter CT. Pharmacoangiography in the diagnosis of recurrent massive lower intestinal bleeding. Radiology 1982;145:615-9. 14. Hawkins IF, Caridi JG. Carbon dioxide (CO2) digital subtraction angiography:26 year experience at the University of Florida. Eur Radiol 1998;8:391-402. 15. Baum S, Nusbaum M, Blakemore A, Finkelstein K. The preoperative radiographic demonstration of intra-abdominal bleeding from undetermined sites by percutaneous selective celiac and superior mesenteric arteriography. Surgery 1965;58:797. 16. Margukis AR, Heinbecker P, Bernard HR. Operative mesenteric arteriography in the search for the site of bleeding in unexplained gastrointestinal hemorrhage. Surgery 1960;48:534. 17. Nusbaum M, Baum S. Radiographic demonstration of unknown sites of GI bleeding. Surg Forum 1963;14:374. 18. Rahn NH III, Tishler JMA, Han SY, Russinovich NAE. Diagnostic and interventional angiography in acute gastrointestinal hemorrhage. Radiology 1982;143:361.
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Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda: a propósito de un caso Laura Gallardo • Elías Górriz • M.a Dolores Pardo • Ricardo Reyes Unidad de Radiología Vascular Intervencionista. Hospital General de Gran Canaria «Dr. Negrín». Canarias.
Use of CO2 as an angiographic contrast material in the diagnosis of acute hepatic hemorrhage: a case report La arteriografía selectiva abdominal con contraste yodado es el método de elección para la detección del punto de sangrado en pacientes con hemorragia digestiva aguda en los que los estudios endoscópicos fueron negativos. El CO2 ha sido utilizado con éxito como medio de contraste para la realización de arteriografías abdominales y de miembros inferiores. Presentamos el caso de un paciente con sospecha de sangrado digestivo que se detectó de forma más rápida y precisa usando el CO2, en relación con las arteriografías realizadas con medio de contraste yodado (MCI). Palabras clave: Dióxido de carbono. Angiografía. Medio de contraste. Sangrado gastrointestinal.
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unque la aparición de nuevos medios de contraste yodados no iónicos ha reducido el número de reacciones alérgicas, no han conseguido evitar el problema de la nefrotoxicidad asociada a ellos. Esta circunstancia motivó el desarrollo y uso de CO2 como medio de contraste angiográfico alternativo. El CO2 actúa desplazando la columna de sangre mientras que los medios de contraste yodados lo hacen mezclándose con ella. Posee además unas características físicas que lo hacen superior al medio de contraste yodado (MCI) en algunas ocasiones. Presentamos un caso de hemorragia hepática aguda en el que el estudio angiográfico con CO2 puso de manifiesto el punto de sangrado dependiente de arteria hepática izquierda mientras que el estudio con medio de contraste yodado no mostró extravasado alguno.
Gallardo L, Górriz E, Pardo M.a D, et al. Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda. A propósito de un caso. Radiología 2001;43(3):113-115. Correspondencia: LAURA GALLARDO IBÁÑEZ. Unidad de Radiología Vascular Intervencionista. Hospital de G. C. «Dr. Negrín». Bco. de la Ballena, s/n. 35020 Las Palmas de Gran Canaria. Las Palmas. Recibido: 1-XII-2000. Aceptado: 13-III-2001. Radiología 2001;43(3):113-115
Selective abdominal arteriography with an iodinated contrast material is the method of choice for detecting the site of bleeding in patients with acute gastrointestinal hemorrhage in whom the results of endoscopic examination were negative. CO2 has been used successfully as a contrast material for arteriography of abdomen and lower limbs. We present the case of a patient in whom suspected gastrointestinal bleeding was detected more rapidly and reliably with CO 2 than with an iodinated contrast material. Key words: Carbon dioxide. Angiography. Contrast medium. Gastrointestinal hemorrhage.
CASO CLÍNICO Paciente de 72 años de edad, con antecedentes patológicos de fibrilación auricular crónica y ACV que acudió al hospital por dolor abdominal de seis horas de evolución de inicio pospandrial acompañado de hipotensión severa y taquicardia. Se realizó ecografía abdominal, objetivándose líquido libre intraperitoneal. La TC abdominal sin contraste mostró lesiones hipodensas en el parénquima hepático, observándose zonas de hiperdensidad en la lesión situada en segmento IV y a nivel perihepático adyacente a esta lesión (segmento IV del lóbulo hepático izquierdo), sugestivo de metástasis con complicación hemorrágica de una de ellas. Mediante abordaje de la arteria femoral común derecha, se realizó aortograma abdominal y arteriografía selectiva de arteria mesentérica superior (AMS), que descartó el primer diagnóstico de sospecha —isquemia intestinal— Se realizó así mismo arteriografía de tronco celiaco con catéter jota visceral 5 Fr (Angiodynamics. Qeensbury. Nueva York. EE.UU.) utilizando secuencialmente MCI y CO2. Este último se inyectó mediante un sistema de liberación cerrado consistente en una bolsa que contiene 1.500 cm3 de CO2, y sistema de conexión al catéter con llaves de un paso que aseguran el flujo unidireccional de CO 2 (Angiodynamics. Qeensbury. Nueva York. EE.UU.). En la angiografía de tronco celiaco con MCI no se observaron signos angiográficos de hemorragia, mientras que las realizadas con CO2 pusieron de manifiesto extravasado importante dependiente de ramas de arteria hepática izquierda adyacente a uno de
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Gallardo, L., y cols. — Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda: a propósito de un caso
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B Fig. 1.—Arteriografía selectiva de tronco celíaco con contraste yodado en fase precoz (A) y tardía (B) en la que no se observa imagen angiográfica de sangrado
los nódulos observados en la TC. El tratamiento se realizó mediante cateterización superselectiva de la arteria hepática izquierda. La embolización de la arteria sangrante se realizó con partículas de polivinil–alcohol de 300-600 micras (IVALON, Nycomed. París. Francia) obteniéndose la estabilización inmediata del paciente y el alta hospitalaria a las 48 horas. En el estudio anatomo-patológico posterior de dichas lesiones se confirmó la positividad para adenocarcinoma DISCUSIÓN
Tras la inyección, el CO2 comienza a disolverse en la sangre siendo eliminado por el pulmón en un solo pase sin provocar cambios en el pH arterial, pCO2 y pO2 (9). Entre las propiedades físico-químicas del CO2 se encuentran la flotabilidad y su baja viscosidad, menor que la del MCI, siendo esta última de especial importancia en la demostración de hemorragias de origen digestivo o postraumáticas permitiendo la detección de sangrados de mínima cuantía (9). La hemorragia digestiva aguda (HDA) es una causa importante de morbilidad y de mortalidad. En la mayoría de los casos el
En la década de los 50 se inyectó intravenosamente CO2 para la detección de derrame pericárdico (1-2); en 1971 se comenzó a utilizar por vía arterial en pacientes con historia previa de alergia al contraste yodado iónico, inyectándose a mano y realizando las imágenes sustraídas según la técnica convencional. Con la llegada de la angiografía por sustracción digital (DSA) en 1980 se mejoró de forma considerable la calidad de las arteriografías realizadas con CO2 considerándose en la actualidad una alternativa válida frente a la realizada con MCI (3-4). Las indicaciones más frecuentes del uso del CO2 como medio de contraste son la insuficiencia renal y la historia previa de alergia al contraste yodado. En nuestra unidad, la utilización de CO2, como medio de contraste, en arteriografías de MMII y malformaciones vasculares periféricas se remonta a 1994 (5-6). El procedimiento ha demostrado su eficacia, observándose mínimos cambios y de corta duración en los parámetros gaseosos de sangre, incluso cuando se inyectaban grandes volúmenes de CO2 (7). La diferencia entre el MCI y el CO2 consiste en que el primero se mezcla con la sangre llenando así el árbol vascular de tal forma que para incrementar la densidad de la imagen basta con aumentar la concentración o el débito de la inyección. El CO2, sin embargo, actúa desplazando la sangre del interior del vaso produciendo una mínima diferencia en densidad entre el gas y los tejidos circundantes que mediante un software especial es detectada e incrementada (8).
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Fig. 2.—Serie angiográfica de tronco celiaco realizada con CO2 que pone de manifiesto la existencia de sangrado. Radiología 2001;43(3):113-115
Gallardo, L., y cols. — Uso del CO2 como medio de contraste angiográfico en el diagnóstico de hemorragia hepática aguda: a propósito de un caso
origen del sangrado se identifica en el estudio endoscópico si bien existe un 10-20% de falsos negativos, debiendo realizarse en esos casos un estudio angiográfico (10). La arteriografía selectiva abdominal muestra alteraciones en aproximadamente 60% de los pacientes en los cuales la endoscopia fue negativa (11). Sin embargo, todavía queda un tercio en los que la arteriografía no muestra hallazgos y son diagnosticados quirúrgicamente (11). Con objeto de reducir este número se han utilizado diversas sustancias farmacológicas para estimular la hemorragia (12, 13) con el riesgo de que ésta se haga incontrolable. En este sentido el CO2 ha demostrado ser superior al contraste yodado en demostrar el punto sangrante sin riesgo de deterioro de función renal a menudo alterada en estos pacientes por el shock hipovolémico (14). Una de las principales limitaciones del diagnóstico angiográfico en la hemorragia gastrointestinal está en relación con el volumen de pérdida sanguínea por unidad de tiempo; es bien conocido que pérdidas inferiores a 0,5-1 ml/min no son detectables (15-18) Es lógico pensar que la mayor capacidad de difusión de CO2, hace que puedan ser objetivas pérdidas sanguíneas de menor cuantía. En nuestro caso creemos que la falta de visualización con MCI del punto de sangrado pudo deberse al bajo flujo de la pérdida sanguínea, siendo su origen más probable la ruptura espontánea de una de las lesiones del parénquima hepático. La verdadera incidencia de falsos negativos en las hemorragias digestivas con MCI sólo podrá establecerse mediante estudios comparativos y rigurosos utilizando secuencialmente ambos medios de contraste. BIBLIOGRAFÍA 1. Paul RE, Durant TM, Oppenheimer MJ, Stauffer HM. Intravenous carbon ioxide intracardiac contrast in the roentgen diagnosis of pericardial effusion and thickening. AJR 1957;78:224-5. 2. Scatliff JH, Kummer AJ, Janzen AH. The diagnosis of pericardial effusion with intracardiac carbon dioxide. Radiology 1959;73:871-83. 3. Hawkins IF. Carbon dioxide digital sustraction arteriography. AJR 1982;139:13-24. 4. Hawkins IF, Herrera MA. Carbon dioxide has promise as arterial contrast agent. Diagn Imaging 1985:82-4.
Radiología 2001;43(3):113-115
5. Gorriz E, Carreira JM, Reyes R, Gallardo L, Pulido JM, Romero A, Maynar M. CO2 as contrast medium in endoluminal treatment of high flow vascular malformations. Eur J Radiol 1999 Sep;31(3): 182-7. 6. Carreira JM, Reyes R, Górriz E, Pardo MD, Maynar M. Uso del CO2 como medio de contraste en aorto-arteriografía de MMII. Nuestra experiencia inicial. Angiología 1996;48(2):55-60. 7. Oppenheimer MJ, Durant TM, Stauffer HM, Steward GH, Lynch PR, Barreta F. Cardiovascular-respiratory effects and associated changes in blood chemistry. Am J Physiol 1956;186:325-34. 8. Hawkins IF, Caridi JG, Weingarten KE. Carbon dioxide digital subtraction angiography versus iodinated contrast imaging. 5th International course on vascular and interventional radiology as therapeutic alternative. 1996:145-53. 9. Kerns SR, Hawkins IF. Carbon Dioxide Digital Subtraction Angiography: Expanding applications and Technical Evolution. AJR 1995; 735-41. 10. Rollins Es, Picus D, Hicks ME, Darcy MD, Bower EL, Kleinhoffer MA. Angiography is useful in detecting the source of chronic gastrointestinal bleeding of obscure origin. AJR 1991;156:385-8. 11. Whitaker SC, Gregson RHS. The role of angiography in the investigation of acute or cronic gastrointestinal hemorrhage. Clin Radiol 1993;47:382-8. 12. Malden ES, Hicks ME, Royal HD, Aliperti G, Allen BT, Picus D. Recurrent gastrointestinal bleeding: use of trombolysis with anticoagulation in diagnosis. Radiology 1998;207:147-51. 13. Rosch J, Keller FS, Wawrukiewicz AS, Kripaechene WW, Dotter CT. Pharmacoangiography in the diagnosis of recurrent massive lower intestinal bleeding. Radiology 1982;145:615-9. 14. Hawkins IF, Caridi JG. Carbon dioxide (CO2) digital subtraction angiography:26 year experience at the University of Florida. Eur Radiol 1998;8:391-402. 15. Baum S, Nusbaum M, Blakemore A, Finkelstein K. The preoperative radiographic demonstration of intra-abdominal bleeding from undetermined sites by percutaneous selective celiac and superior mesenteric arteriography. Surgery 1965;58:797. 16. Margukis AR, Heinbecker P, Bernard HR. Operative mesenteric arteriography in the search for the site of bleeding in unexplained gastrointestinal hemorrhage. Surgery 1960;48:534. 17. Nusbaum M, Baum S. Radiographic demonstration of unknown sites of GI bleeding. Surg Forum 1963;14:374. 18. Rahn NH III, Tishler JMA, Han SY, Russinovich NAE. Diagnostic and interventional angiography in acute gastrointestinal hemorrhage. Radiology 1982;143:361.
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