J. exp. mar. Biol. Ecol., 1967, Vol. 2, pp. 239-251; North-Holland
DISTRIBUTION
QUANTITATIVE
DES COPJ?PODES
COMPARJ?E
DANS LES EAUX
Publishing Company, Amsterdam
DU PHYTOPLANKTON
SUPERFICIELLES
ET
DE LA RADE DE
VILLEFRANCHE
P. BOUGIS, P. NIVAL et S. NIVAL Station
Zoologique,
Villefranche-sur-mer,
France
Abstract: The distribution of phytoplankton and copepods in the bay of Villefranche-sur-mer can be divided into two schemes: distributions with a low mean and a narrow range, and distributions with a high mean and a broad range for both variates. Low-mean distributions occur from October to May. High-mean distributions, which occur from June to September, may be divided into two patterns: indifferent distribution, and inverse (hyperbolic) relationship between phytoplankton and copepods, this second type of distribution being found only inside the bay and under the influence of peculiar circumstances generated by constant hydrological conditions. The way these different patterns can be accounted for by the interaction of the distribution of both variates is considered.
Dans le cadre d’une etude des rapports entre le phytoplankton et les herbivores qui le consomment, c’est a dire de l’enchainement entre la production primaire et la production secondaire, nous avons examine, dans la rade de Villefranche, la distribution comparee du phytoplankton et des consommateurs principaux, les copepodes. Une telle etude ne serait gdre originale si nous n’avions voulu nous imposer un certain nombre de conditions particulitres. D’abord nous avons realise des mesures quantitatives, sans doute imparfaites, mais qui utilisent les techniques Cvoluees actuellement disponibles. D’autre part, plut& que d’explorer regulibrement une ou deux stations hebdomadaires, nous avons, 51differentes saisons, realist un reseau dense d’observations qui permettent, en particulier, d’apprecier la variation dans l’espace des donnees quantitatives obtenues. M~THODES
Sept series de peches ont eu lieu en dix points repartis de facon regulike a l’interieur de la rade de Villefranche (Fig. 1) aux dates suivantes: 27.8.64; 6.10.64; 19.11.64; 7.5.65; 25.6.65; 27.8.65; 21.10.65. A chaque operation nous avons mesure la temperature et la salinite de surface. PHYTOPLANKTON
(P.
Nival)
La quantite de phytoplankton a CtCestimee par la methode des pigments. 7 a 10 litres d’eau sont preleds en surface ZI l’aide dune bouteille Van Dorn; l’eau est filtree sur papier Whatmann No. 2 (pores de 10 p environ), 4 heures au maximum apres la p&he; le filtre recouvert de phytoplankton est trait6 selon la methode de 239
240
P. BOUGIS, P. NIVAL ET S. NIVAL
Herrera & Margalef (1961): introduction dans un tube contenant de l’acttone a 90 % et ebullition au bain-marie pendant 45 secondes; les tubes refroidis rapidement sont conserves a - 16” C jusqu’au moment de la mesure, 1 ou 2 jours aprb la prise d’eau. La densite optique est mesuree au spectrophotometre ‘Maroc’ de Jobin & Yvon et les calculs effect& a l’aide des equations de Parsons & Strickland (1963).
Fig. 1. La rade de Villefranche et les diffkrents points ktudiks. (La nomenclature est celle utiliste habituellement par la Station Zoologique.)
des diffkrents points
Nous avons pris pour valeur de la concentration des pigments la somme des trois chlorophylles a, b et c, exprimees en microgrammes par m3 (pg/m3). Des mesures simultanees sur 10 tchantillons d’eau prelevts dans les mCmes conditions montrent un coefficient de variation de 18 %. Cette variation est trts acceptable, &ant donnt que la gamme totale des observations s’echelonne de 100 a 1800 pg/m3.
DISTRIBUTION COP~PODES (S.
COMPARfiE
DU PHYTOPLANKTON
ET DES COPl?PODES
241
Nival)
Les p&ches ont CtCeffectutes au moyen dun filet de type Clarke-Bumpus modifit (Nival, 1965), muni d’une surface filtrante de 50 a 60 p de vide de maille. Le filet est train6 en surface sur un parcours en 8 a I’emplacement de chaque point materialise par une bouee, pendant 3 minutes. La vitesse du bateau est de 2 a 3 nceuds; le volume filtre par Cchantillon varie de 350 a 3500 litres, mais 70 % des valeurs se trouvent dans l’intervalle 700-2500 litres. Les copepodes (copepodes adultes et copepodites a l’exception des nauplii) sont comptes dans une cellule de Dollfus, apres fixation au form01 (1 a 3 %) et fractionnement a la boite de Motoda effectut autant de fois qu’il est ntcessaire pour pouvoir faire facilement les numerations. Pour simplifier les comptages, on a classe les copepodes en grands groupes dont les principaux sont: Calanidae, Oithonidae, Oncaeidae, Corycaeidae, Acartia sp., Euterpina sp., Microsetella sp., Centropages sp. Les groupes les plus importants sont les Calanidae, Oithonidae, et Acartia sp. (ils peuvent atteindre jusqu’a 70 % du total dune p&he) Oncaeidae (jusqu’a 20 % du total), Euterpina sp. et Microsetella sp. (jusqu’a 10 ‘A du total environ). Centropages sp. forme au maximum 5 % des peches. La taille des copepodes (longueur du front a la furca) se situe entre 0,2 et 1,5 mm pour les Calanidae, Oithonidae, Corycaeidae, Centropages sp., Acartia sp., Temora sp.; entre 0,2 et 1 mm pour les Oncaeidae; entre 0,3 et 0,8 mm pour Euterpina sp., entre 0,2 et 0,6 mm pour Microsetella sp. Exceptionnellement, les filets ont ramene, toujours en t&s petit nombre, de grands copepodes de 3 a 4 mm (Pontella, Candacia, Pleuromamma), consider& en bonne part comme carnivores. Le comptage des copepodes pour trois groupes d’bchantillons comportant chacun trois pCches simultantes donne des coefficients de variation de 8 %, 13 %, et 15 %, soit un coefficient de variation de 12 ‘A pour l’ensemble des pzches. Les observations, exprimees en nombre d’individus par m3, s’echelonnent de 5 x lo3 a 150 x 103. CRITIQUE
Les donntes obtenues sont rapportees au m3 avec une precision suffisante compte tenu de l’ampleur des variations. On peut considerer que, dans l’intervalle de temps qui &pare le premier prelevement du dernier (1,5-2,0 h), les rapports entre les parametres CtudiCsn’ont pas varie. Ceci nous permet de tracer des cartes et de les considerer en premiere approximation comme des vues instantanees de la repartition des parametres. Seule la fraction de phytoplankton suptrieure a 10 p est prelevte. Cependant la comparaison des don&es de chlorophylle obtenues sur papier Whatmann No. 2 et sur filtre de verre (pores de 2 a 4 p) montre dans la rade une correlation trb forte (Nival, en preparation) qui nous autorise a considerer nos valeurs comme representatives de l’ensemble du phytoplankton. D’autre part Marshall & Orr (1962) ont montre que la plupart des copepodes herbivores ne peuvent utiliser efficacement que
242
P. BOUGIS, P. NIVAL ET S. NIVAL
des particules de dimension superieure a 10 ,u, et Mullin (1963) montre que les grandes formes sont retenues de preference aux petites. Le comptage des copepodes Porte sur des formes dont le registre de taille est relativement faible: 0,2 a 1,5 mm, avec 0,7 mm environ de longueur moyenne. 11 faut signaler que dans ces comptages sont cependant compris certains copepodes qui, selon plusieurs auteurs, semblent adopter facilement un regime mixte ou m&me carnivore: lors des experiences de Marshall & Orr (1966), des Oithona se sont revel&
Fig. 2. Distribution
des pigments (C,,,) et des copkpodes (H) pour l’ensemble des p&ches, d’aofit 1964 g octobre 1965.
capables d’ingerer des nauplii de Calanus fraichement tclos. Centropages typicus et C. hamatus semblent preferer des proies animales (nauplii d’drtemia; Anraku & Omori, 1963; Anraku, 1964). RBSULTATS
L’ensemble des resultats est represente sur la Fig. 2, avec en abscisses la quantite de pigments (Cab=) en pg/m3 et en ordonnees le nombre des copepodes (H) par m3. Winsor & Clarke (1940), Silliman (1946), et Barnes (1952) ont montre que d’une man&e g&&ale les Bchantillons de plankton ne suivent pas les lois de distribution
DISTRIBUTION
COMPARGE
DU PHYTOPLKNKTON
ET DES COP&PODES
243
normale. Nous avons done fait subir a nos donnees une transformation logarithmique, comme ces auteurs le conseillent, pour pouvoir appliquer les tests statistiques. Ainsi que le montrent les Figs 2 et 3, (donnees avant la transformation) les series se repartissent en deux groupes principaux: 1) Valeurs moyennes basses avec faible dispersion des valeurs (coefficient de variation faible); ces conditions rbgnent d’octobre a mai (pCches du 6.10.64; du 9.11.64; du 7.565 et du 21.10.65); les valeurs
2007
1
”
..:
5.
1oay.
0.’
‘..
H ..
; b . . . . . . . . . . . . . . . 4. .._.:
1964
Fig. 3. Moyenne et coefficient de variation
i
c
%
1965
pour chaque skrie, dam la rade en 1964 et 1965.
obtenues ne depassent pas 1000 pg/m3 et 20 x lo3 coptpodes au m3: 2) Valeurs moyennes ClevCes avec forte dispersion des valeurs (coefficient de variation tleve); on rencontre de telles conditions de juin a septembre. Les differentes series montrent toutes une moyenne ClevCe et un grand intervalle de confiance; cependant il faut encore distinguer deux cas: a) phase de distribution quelconque: les points representatifs de la strie du 256.65 forment un nuage trb disperse; b) phase de relation inverse. Dans les peches du 27.8.64 et du 27.8.65 ‘au contraire, les valeurs de la chlorophylle et du nombre des coptpodes, bien que du mCme ordre que celles du 25.6.65, ne semblent pas se repartir au hasard; aux valeurs Blevtes de chlorophylle corres-
244
P. BOUGIS, P. NIVAL ET S. NIVAL
H/Ill3 27.0.44
Fig. 4. Repartition des pigments (C,,,) et des copepodes (H) dans la rade les 27.8.64 et 27.8.65: valeurs moyennes fortes, phase de relation inverse. A: 27.8.64, pigments; B: 27.8.65, pigments; C: 27.8.64, copepodes; D: 27.8.65, copepodes.
DISTRIBUTION
COMPARE6
DU PHYTOPLANKTON
ET DES COPl?PODES
245
pondent de petits nombres de copepodes et vice-versa. Ce phenomtne apparait nettement sur les cartes de repartition de la Fig. 4; les deux variables ont un gradient inverse. Pour rendre compte de ce phenomene on peut envisager plusieurs relations dont les plus simples sont: H = k x Cobc (avec k negatif), proportionnalite H = k x Co;:, proportionnalite
inverse.
directe;
(1) (2)
H/r, % l9l.u
mod
I
A 17.8.64 .
27.8.63
50.1
Fig. 5. Phase de relation inverse (27.8.64 et 27.8.65): representation (C,,,); ordonnkes: cop6podes (W).
graphique. Ahscisses: pigments
Les points representatifs de chacune de ces deux pikhes (Fig. 5) semblent dessiner un tract correspondant a la formule (2), a l’exception chaque fois d’un point: Sz pour la strie du 27.8.64 et S1 pour celle du 27.8.65. Or S1 et Sz sont situ& a I’entrte m@me de la rade, ou les conditions peuvent changer notablement et rapidement avec les arrivees d’eau du large. Le Tableau I montre les coefficients de correlation des variables H et C,,acpour les deux types de relations et pour ces deux series de mesures, avec ou sans les points S, et S,.
246
P. BOUGIS, P. NIVAL
ET S. NIVAL
C’est l’equation (2), correspondant a une proportionnalite inverse entre H et Cabc 9 qui rend compte au mieux de la forte correlation negative observee. TABLEAU I
Coefficients de corrklation entre Het C,,, (valeurs logarithmiques)
Tous points Sans S1 ni Se
pour les series du 27.8.64 et 27.8.65.
27.8.64
27.8.65
-0,65 1 (8) -0,95 z (6)
+0,26 (10) -0,76 e (8)
1 Significatif & 95 %. a Significatif A 99 ‘A. Les chiffres entre parentheses utiliskes dans les calculs.
indiquent
le nombre
de paires de valeurs
DISCUSSION
Ces resultats montrent qu’il est possible d’observer en rade de Villefranche, en BtC et en surface, une relation inverse entre le phytoplankton, mesure par la concentration de l’eau en chlorophylle, et la densite en copepodes; cette relation se restreint a la rade, puisque des points situ& a l’entree de la rade peuvent en ttre exclus. La notion de relation inverse entre la densite du phytoplankton et celle du zooplankton a don& lieu depuis longtemps a de nombreux travaux et a un certain nombre de theories. Steemann Nielsen (1958) a portt cependant un serieux coup a la validite de cette relation en faisant remarquer qu’elle avait CtB ttablie avec des methodes d’echantillonnage le plus souvent dtfectueuses: phytoplankton mesure sur des prises au filet et negligeant le nannoplankton, zooplankton prClevC a l’aide de filets a mailles de plusieurs centaines de microns et laissant de c&C les petites formes. Pour cet auteur, la relation inverse ne peut exister qu’a la faveur de differences entre les taux de croissance du phytoplankton et du zooplankton. Ce n’est guere que dans les observations de Riley & Bumpus (1946) sur les eaux du Georges Bank que peuvent se trouver des exemples indubitables de relation inverse: celle-ci s’ttablit en mai apres la poussee printanihe et les auteurs l’attribuent au broutage (grazing). Ces mesures, contrairement aux notres, correspondent a des stations largement espades, rtparties sur des centaines de milles carrb. Comment expliquer cette relation inverse? Nous pouvons envisager plusieurs hypotheses rtsumees par ces differentes formules, I, II, III ou IV, qui se traduisent de la facon suivante: 1) La distribution inverse des copepodes et du phytoplankton dans la rade a certaines Bpoques est un phenomene independant des deux variables (I). 2) La cause de la relation inverse est a rechercher dans la distribution du phytoplankton (II). C’est la base de nombreuses theories qui s’inspirent de‘l’exclusion animale’ (Hardy, 1936). Le zooplankton Cviterait par migration les zones a phytoplankton dense oti de trop fortes concentrations exerceraient sur lui une action l&hale (Lucas, 1936, 1961).
DISTRIBUTION
COMPARGE DU P~YTOPLANKTON
ET DES COPl?PODES
247
3) La distribution du zooplankton determinerait le phtnomene (III); c’est l’hypothese du ‘broutage’ (Fleming, 1939). Bainbridge (1953) decrit un cycle qui rend compte, selon cette theorie, des rapports entre le phytopIankton et le zooplankton au tours du temps: - Phase 1: Dans une zone favorable, une masse de phytoplankton se developpe; les copepodes viennent s’accumuler progressivement et broutent; la quantite de phytoplankton se reduit, celle des herbivores augmente. - Phase 2: L’afhux des herbivores vers la zone riche en phytop~ankton appauvrit les zones voisines, ou le phytoplankton peut se dtvelopper; il s’installe alors une relation inverse entre phytoplankton et zooplankton. - Phase 3: Quand le phytoplankton du nuage primitif a Ctt trop reduit par le broutage, les copepodes se dispersent pour aller brouter les zones voisines devenues riches en phytoplankton. Ce cycle n’est pas sans analogie avec celui qui lie Ies proies aux predateurs, et dont la theorie a tte Ctablie par Volterra (in Andreawartha & Birch, 1954). 4) La cause de la relation inverse est dans l’interaction de la distribution du zooplankton et de celle du phytoplankton (IV). Beklemishev (1957) invoque un ‘effet marginal’, plus ou moins net selon les conditions ecologiques, effet qui tend a grouper les herbivores sur Ie pourtour d’une zone de phytoplankton dense; les herbivores limitent cette zone par broutage, et le phytoplankton limite, en inhibant le zooplankton, sa progression. Cette hypothbe synthetise les deux precedentes. Comment choisir entre ces quatre hypotheses? La premiere hypothtse (I) impliquerait un phenomene d’ordre hydrologique, opposition entre deux masses d’eau par exemple. 11 ne semble pas que ce soit la cause de la relation inverse, car aucune correlation n’apparait entre les deux variables et la temperature ou la salinitt. 11 faudrait alors admettre que ces types d’eau se differencient par des caractkes plus subtils et difficiles a dtceler. Les trois autres hypotheses, elles, impliquent un phenom&e biologique plus ou moins complexe dont certains faits, dans nos observations, peuvent nous faciliter la comprehension: En juin (25.6.65), la coexistence de fortes valeurs de pigments et de grands nombres de copepodes (Fig. 2) n’est pas compatibie avec la thtorie de I’exclusion (II) mais on peut penser que si, selon la theorie de Bainbridge, le broutage est responsable de la relation inverse (III), il n’a pas encore fait sentir son effet. On serait alors dans la phase dynamique du cycle, pendant laquelle les copepodes se deplacent de la zone pauvre vers la zone riche en phytoplankton. Nous avons vu que certains copepodes, Oithuna en particulier, peuvent choisir un regime carnivore. Or la proportion d’Oithona dans nos peches est, a certaines Bpoques, relativement grande. Aussi nous avons CtudiC les corrklations entre les pigments et le nombre des coptpodes, Oithona exclus, (H- 0), pour les differentes series (Tableau II). (H-O) reprtisente mieux que H le nombre des herbivores vrais; or nous constatons que les correlations significatives entre H et Caac (27.8.1964 et 27.8.1965) subsistent entre (H-O) et C,,,; remarquons que dans ces deux series le genre Oithona reprCsente au maximum 52 % du nombre total des copkpodes. De plus il apparait dans ia sCrie du 7.5.65 une corr&ation significative entre (t-f- 0) et C,, ; ici la proportion d’Oithona est plus
248
P. BOUGH,
P. NIVAL ET S. NIVAL
importante (63 y0 du total des copepodes); les Oithona ne presentent pas de relation particulitre avec les pigments, ce qui confirme leurs possibilites de nutrition omnivore. L’ensemble de ces observations se montre en faveur du broutage (III), mais n’interdit pas d’envisager une interaction, mtme intermittente, des deux variables (IV). 11est remarquable que nous ayons observe la relation inverse soit a l’approche de 1’ttC soit en CtC. Vraisemblablement ce rapport entre les deux variables est assez labile et certaines conditions de stabilite de la masse d’eau sont necessaires a son Ctablissement; en effet, Bougis & Carrt (1960) montrent que c’est a cette Cpoque que l’eau de la rade se stratifie (conditions estivales). Cela expliquerait que le 6.10.64, TABLEAUII Coefficients de correlation
Sdrie (S,
entre H et Cobc et entre (H-O) et Cobcpour l’ensemble des series, points S, et S, except& (valeurs logarithmiques).
Cabs aver H
Cobc avec H-O
n
et Ss exclus)
27.8.64 6.10.64 19.11.64 7.5.65 25.6.65 27.8.65 21.10.65
-0,95 p -0,48 -0,30 $040 +0,26 -0,76 r -0,04
-0,96 a -0,37 +0,02 -0,88 r t-O,50 -0,75 1 +0,20
6 6 8 8 8 8 8
OIH%
43 % 71 % 31% 63 % 46 % 52 % 44%
1 Significatif a 95 %. e Significatif ?i 99 %.
Cpoque oti la stabilite diminue, (H- 0) ne presente pas de correlation avec Cob=, malgre une forte proportion d’Oithona dans les pCches. Rappelons que Blackburn (1966) a mis en evidence, sur des pCches effect&es dans le Pacifique, une relation directe entre la concentration en phytoplankton (mesuree par la quantite de chlorophylle a dans les 300 premiers metres) et la concentration en zooplankton (mesuree par le volume du plankton recueilli par des filets de 650 p et 310 p de maille dans les 300 premiers mkres); mais il a travaillt a une Cchelle et avec des parametres tres differents de ceux que nous avons adopt&, son travail n’est done pas comparable au notre au m&me titre que celui de Riley et Bumpus.
VALEUR DE L’I~HANTILLONNAGE
Considerons maintenant le probleme pratique de l’estimation des densites en phytoplankton et en coptpodes dans la rade. Une p&he en un point quelconque est-elle suffisante en toutes saisons pour rendre compte de la biomasse de la rade?
DISTRIBUTION
COMPARBE
DU PHYTOPLANKTON
ET DES COPBPODES
249
D’aprts le Tableau III, qui donne la moyenne arithmetique des valeurs non transformtes et le coefficient de variation (C) calcult selon la methode de Winsor & Clarke (1940), i on peut diviser l’annee en deux periodes principales: 1) Periode pendant laquelle le coefficient de variation est relativement faible. Durant cette periode - octobre a mai - il suffit de prendre un petit nombre d’echantillons pour avoir une estimation satisfaisante de la biomasse de la rade. TABLEAUIII Moyenne arithmttique
(valeurs naturelles) et coefficient de variation (calcule d’apres Winsor &Clarke, 1940), pour H et Cohc, dans les diffkrentes series. C ObC
Date 27.8.64 6.10.64 19.11.64 7.565 25.6.65 27.8.65 21.10.65 Moyenne, juin-septembre Moyenne, octobre-mai
Moyenne @g/ma) 874 671 404 222 1792 940 362
C% 130 31 36 37 83 177 17
Coptpodes Moyenne (H/ma) 45110 6556 1591 4439 37211 50894 5990
1202
44405
415
4644
C% 120 184 60 73 51 239 56
2) PCriode pendant laquelle le coefficient de variation est relativement fort: de juin a septembre il devient ntcessaire d’echantillonner la rade en de nombreux points pour avoir une estimation de la biomasse planktonique. Le passage dune periode a l’autre n’est vraisemblablement pas brutal. Le Tableau III suggere que l’epoque de ce passage varie selon que l’on considere les pigments ou les coptpodes (6.10.64; 25.6.65); cela pourrait resulter dune sensibilite differente a l’homogeneisation hydrologique. Un ordre de grandeur des concentrations en copepodes et en phytoplankton dans la rade de Villefranche est donne par les valeurs moyennes aux deux Cpoques (Tableau III). CONCLUSION
Nous avons repris le probleme des relations quantitatives entre coptpodes herbivores et phytoplankton. La faible surface CtudiCe (la rade de Villefranche) et la rapidite de prelevement des tchantillons nous ont permis d’obtenir des vues quasiinstantanees de la repartition spatiale des deux variables. 1 Bagenal (1955) propose une methode plus exacte pour l’evaluation des coefficients de variation. Cependant, pour que cette methode soit applicable, il est necessaire que la transformation ait parfaitement normalise les valeurs obtenues, ce dont nous ne sommes pas sfirs ici.
250
P. BOUGIS, P. NIVAL ET S. NIVAL
Dans certains cas la relation spatiale qui lie la qua&C de chlorophylle au nombre des copepodes est inverse et peut s’exprimer en premiere approximation par H = kxC,-,,‘. Nos p&ches montrent en et4 une forte dispersion des valeurs de biomasse planktonique dans la rade; elles mettent en evidence une variation notable de la valeur de l’echantillonnage suivant l’epoque de prelevement. Cette note, avec les hypotheses de travail qu’elle comporte, ne fait qu’effleurer les differents problemes poses par les relations entre phytoplankton et copepodes herbivores. I1 serait bon, au tours de travaux ulterieurs, de reunir d’autres observations pour apprecier la valeur de ces hypotheses, et d’etendre les pr~l~vements a de plus larges zones. REMERCIEMENT Nous remercions Dr. H. Barnes, qui a bien voulu revoir notre manuscrit et nous aider de ses conseils. BIBLIOGRAPHIB ANDREAWARTHA,H. G. & L. C. BIRCH, 1954. The distribution and abundance of animals. Univ. Chicago Press, Chicago, 782 pp. ANRAKU, M., 1964. Influence of the Cape Cod canal on the hydrography and on the copepods in Buzzards Bay and Cape Cod Bay, Massachusetts. I - Hydrography and distribution of copepods. LimnoI. Oceanogr., Vol. 9, pp. 46-60. ANRAKU, M. & M. OMORI, 1963. Preli~na~ survey of the relationships between the feeding habits and the structure of the mouth-parts of marine copepods, Limnol. Oceanogr., Vol. 8, pp. 116-126. BAGENAL,M., 1955. A note on the relations of certain parameters following a logarithmic transformation. J. mar. biol. Ass. U.K., Vol. 34, pp. 289-296. BAINBRIDGE,R., 1953. Studies on the interrelationships of zooplankton and phytoplankton. J. mar. biol. Ass. U.K., Vol. 32, pp. 385447. BARNS, H., 1952. The use of transformations in marine biological statistics. J. Cons. perm. int. Explor. Mer, Vol. 18, pp. 61-71. BEKLEMISHEV, K. V., 1957. Sur les relations spatiales du zooplankton et du phytoplankton marins. [En russe]. Trudy Insi. Okeartol., Vol. 20, pp. 253-278. BLACKBURN,M., 1966. Relationships between standing crops at three successive levels in the eastern tropical Pacific. Pacif. Sci., Vol. 20, pp. 36-59. BOUGIS,P. & C. CARRY,1960. Conditions hydrologiques a Villefranch~sur-mer pendant les annees 1957 et 1958. Cah. ocPanogr., T. 12, pp. 393-408. FLEMING, R. II., 1939. The control of diatom populations by grazing. J. Cons. perm. int. Explor. Mer, Vol. 14, pp. 210-227. HERRERA,J. & R. MARGALEF,1961. Hidrografia y fitoplancton de las costas de Castellon, de julio de 1958 a junio de 1959. Investigaci~n Pesq., T. 20, pp. 17-63. HARDY, A. C., 1936. Observations on the uneven distribution of the oceanic plankton. ‘Discuuery’ Rep., Vol. 11, pp. 51 l-538. LUCAS, C. E., 1936. On certain interrelationships between phytoplankton and zooplankton under experimental conditions. J. Cons. perm. inr. Explor. Mer, Vol. 11, pp. 343-362. LUCAS,C. E., 1961. Interrelationships between aquatic organisms mediated by external metabolites. In, Oceanography, edited by M. Sears, Publs Am. Ass. Advmt Sci., Washin~on, Vol. 67, pp. 499-517. MARSHALL,S. M. & A. P. ORR, 1962. Food and feeding in copepods. Rapp. P.-v. R&n. Cons. perm. int. Explor. Mer, Vol. 153, pp. 92-98.
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