- Email: [email protected]
Efectos biomecánicos de los campos electromagnéticos en el hueso en crecimiento de conejos
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 235
ORIGINAL
Efectos biomecánicos de los campos electromagnéticos en el hueso en crecimiento de conejos P. DÍAZ-BORREGO, J. PÉREZ-CASTILLA, M. ÁLVAREZ-SALA Y F. SÁNCHEZ-DOBLADO Servicio de Rehabilitación. Hospital Universitario Virgen Macarena. Sevilla.
Resumen.—Introducción. Los campos electromagnéticos están en investigación desde hace décadas. Actúan, principalmente, mediante el fenómeno piezoeléctrico, factor clave del desarrollo normal y remodelado óseo. Nuestro objetivo fue la búsqueda de los efectos de dos tipos de campos electromagnéticos, variables en el tiempo, sobre las características biomecánicas del hueso en crecimiento en conejos sanos. Material y método. El estudio fue realizado siguiendo las normas de la Comunidad Europea sobre la investigación animal. Usamos 34 conejos de raza híbrida Grande Español, con cuatro meses de edad. Se dividieron en un grupo control y dos grupos de tratamiento, el primero con campos electromagnéticos mediante bobinas de Helmholtz dispuestas en paralelo, y el segundo en el interior de un solenoide. Se sometieron a 18 sesiones de una hora de duración cada una en días alternos. Las patas traseras, obtenidas tras sacrificar a los animales, fueron analizadas biomecánicamente. Estudiamos la carga, la extensión y el esfuerzo flector de rotura, módulo de elasticidad, esfuerzo de abandono de la primera zona elástica y relación entre extensión de la zona elástica y total hasta la rotura. Resultados. Se obtuvieron datos estadísticamente significativos para el esfuerzo de abandono de la primera zona elástica en los grupos primero y segundo, y para el esfuerzo flector de rotura en el primer grupo. Conclusiones. Nuestros datos indican la necesidad de una mayor carga para llegar al punto en el que el hueso presentara una deformación residual al retirar el esfuerzo ejercido tras la aplicación de campos electromagnéticos. Se podría afirmar que probablemente tras la aplicación de campos electromagnéticos pulsados al tejido óseo de animales en crecimiento conseguiríamos un hueso más elástico. Palabras clave: campos electromagnéticos, efectos biomecánicos, elasticidad, rehabilitación.
BIOMECHANICAL EFFECTS OF ELECTROMAGNETIC FIELDS OVER GROWING RABBIT BONES Summary.—Introduction. The electromagnetic fields have been under research for decades. They mainly act by piezoelectric phenomenon, a clear factor of normal development and bone remodelling. Our objective was to discover the effects of two types of electromagnetic fields, variables in time, on the biomechanical characteristics of the growing bone, in healthy rabbits. Material and methods. The study was conducted following the Europeas Comunity guidelines on animal research. We used 24 rabbits of the Spanish Giant hybrid race, with four months of age. They were divided into a control group and two treatment groups, the 1st with electromagnetic fields by Helmholtz coils arranged in parallel and the 2nd in the inside of an solenoid. They were subjected to 18 sessions of one hour long each one, on alternate days. The back lags, obtained after sacrificing the animals, were analyzed biomechanically. We studied: load, extension and flexural break stress, elasticity module, abandonment stress of the first elastic zone and relationship between extension of the elastic zone and total zone to the rupture. Results. Statistically significant data were obtained for the abandonment stress of the first elastic zone in groups 1 and 2 and for the flexural break stress in-group 1. Conclusions. Our data indicate the need of greater load to reach the point in which the bone would have a residual deformation on withdrawing force applied after the application of electromagnetic fields. It could be stated that we would probably achieve a more elastic bone after the application of pulsed electromagnetic fields to the bone tissue of growing animals. Key words: electromagnetic fields, biomechanical effects, elasticity, rehabilitation.
Correspondencia: Paola Díaz Borrego. Hospital Universitario Virgen Macarena. Servicio de Rehabilitación. C/ Dr. Fedriani, s/n. 41071 Sevilla. España. Correo electrónico: [email protected] Trabajo recibido el 9-5-05. Aceptado el 4-7-06.
INTRODUCCIÓN La acción de los campos electromagnéticos (CEM) sobre los organismos vivos está en investigación desde Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
235
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 236
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
Carga (N)
Punto de rotura
3.500 3.000 2.500 2.000 1.500 1.000 500
Zona elástica
Zona plástica
0 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 1,2 Extensión (mm)
Fig. 1.—Diagrama carga-deformación para un hueso sometido a un esfuerzo flector.
hace décadas. Se ha confirmado como una técnica efectiva en la estimulación del callo de fractura, favoreciendo la aceleración de la consolidación ósea1-8. Otro aspecto de gran interés, en estudio, es el efecto preventivo de los CEM sobre la osteoporosis. Se ha observado en diferentes ensayos un efecto estimulador de la densidad de masa ósea en el tejido osteoporótico durante el período de estimulación con los campos 9-14. McLeod, et al10 llegaron a obtener un aumento del 20 % del grosor del hueso cortical en un estudio con monos. El mecanismo de acción de los CEM se basa principalmente en el fenómeno denominado piezoelectricidad, definido como la propiedad que tienen determinados materiales de generar un potencial o cargas eléctricas cuando son sometidos a una deformación mecánica. Es un fenómeno reversible, por lo que se podría producir una deformación mecánica mediante la aplicación de un campo electromagnético y viceversa. En 1957, Fukada y Yasuda confirmaron por primera vez que las fibras de colágeno se comportaban como cristales piezoeléctricos, confiriendo al hueso y al tendón dicha propiedad15. La respuesta piezoeléctrica del hueso se considera como uno de los factores principales del desarrollo normal y de remodelación del hueso, activando el crecimiento óseo y evitando su reabsorción16. Este efecto se alcanza mediante el fenómeno de biocompresión, considerado el factor desencadenante de la osteogénesis. Los CEM variables actuarían sobre el colágeno de forma parecida a como se hace durante la carga, produciendo micro-biocompresiones sobre el hueso15,17,18. Cuando se aplican CEM de forma variable se reproduce, de una manera próxima a la fisiológica, el efecto conseguido con el ejercicio sobre el hueso sin que haya sido necesario realizar carga. Se considera al colágeno que compone el hueso como el responsable de la flexibilidad y la resistencia a 236
la tensión del tejido óseo, mientras que las sales minerales proporcionarían la dureza, la rigidez y la resistencia19,20. La susceptibilidad del hueso a la deformación, desde el punto de vista biomecánico, viene determinada por tres parámetros: resistencia, rigidez y elasticidad. Una forma de valorar estas variables es mediante una prueba de ensayo mecánico, donde se puede obtener un diagrama de carga-deformación en tensión, compresión, flexión (fig. 1) o torsión 21. En dicha curva se pueden distinguir dos zonas claramente diferenciadas. La primera, denominada zona elástica, en la que la deformación aumenta de forma lineal con la carga aplicada (siguiendo la ley de Hooke) y se relaciona mediante el módulo de Young, que no es más que la pendiente de dicha recta. Si se retira la carga en esta zona de la curva, el hueso vuelve a su estado inicial sin que persistan defectos residuales. Si siguiéramos aplicando un esfuerzo mayor entraríamos en la denominada zona plástica, que se encuentra comprendida entre la zona elástica y el punto de rotura. En esta zona persistiría una deformación residual tras el cese de la fuerza aplicada al hueso. Partiendo de estas consideraciones, se podría reconocer como un punto de gran interés aquel en el que se abandona el primer tramo de la zona puramente elástica. En dicho punto el hueso comenzaría a desarrollar una modificación permanente al pasar a una zona más plástica, y a partir de entonces se comportaría de forma diferente frente a la carga que tuviera que soportar 19,20,22. El objetivo de nuestro estudio fue la búsqueda de los efectos de dos tipos diferentes de CEM, variables en el tiempo, sobre las características biomecánicas del hueso en crecimiento en conejos sanos, sin ningún tipo de tratamiento previo. Todo ello para comprobar los efectos de la micro-biocompresión pasiva producida por los CEM al aplicarlos sobre el material piezoeléctrico que representa el medio óseo. MATERIAL Y MÉTODO Este estudio se ha realizado siguiendo las normas de la Comunidad Europea sobre la investigación animal. Se han usado 34 conejos de la raza híbrida Grande Español de un mismo criadero, con cuatro meses de edad. Se mantuvieron en jaulas de forma individual y se alimentaron con el mismo pienso y agua. Por causas ajenas al trabajo experimental se desecharon cinco animales. Finalmente, se analizaron 29 conejos que se dividieron de forma aleatoria en tres grupos: un grupo control formado por 10 de ellos y dos grupos activos constituidos por 19 conejos respectivamente. Al primer grupo de conejos con tratamiento se le aplicó CEM de
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 237
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
Fig. 2.—Esquema del ensayo. r1: radio del aplicador de la célula de carga; n: diámetro medio en zona central del hueso; L: distancia entre puntos de apoyo (actualmente está descrito en el texto); l: longitud del hueso.
muy baja intensidad, del orden de picoTeslas, mediante dos bobinas de Helmholtz dispuestas paralelamente. Se administró una onda senoidal durante una hora, mediante el siguiente protocolo: los primeros veinte minutos se aplicó una frecuencia de 56 herzios (Hz) y una amplitud de 1,999 voltios pico-pico (Vpp), los segundos veinte minutos, 50 Hz y 1,785 Vpp y los últimos veinte minutos 45,9 Hz de frecuencia y 1,641 Vpp de amplitud. De manera que por cada 1 Vpp se producía un campo de 1 microgauss. El segundo grupo de conejos recibió CEM en el interior de un solenoide. Se administró una onda cuadrada de Duty Cicle del 50 % a una frecuencia de 50 Hz y una intensidad homogénea de 50 gauss en el centro de dicho solenoide, sin realizar variaciones de dicha pauta a lo largo de una hora. Cada grupo de tratamiento recibió 18 sesiones, de una hora de duración cada una, en días alternos. Durante cada sesión los animales eran introducidos en cajas de cartón que o bien se colocaban en el interior del solenoide, o entre las dos bobinas de Helmholtz según fuera el sistema indicado. Un día después de la última sesión se sacrificaron los animales y se amputaron las dos patas traseras de cada conejo para finalmente conservar las tibias. Se guardaron las 58 muestras para su posterior análisis, conservadas en alcohol de 70° en el frigorífico. Posteriormente todas las tibias fueron sometidas a un estudio biomecánico, mediante ensayos de flexión, a través de un sistema de tracción tipo Instrom 4482, perteneciente a los laboratorios de Resistencia y de Elasticidad de Materiales de la Escuela Superior de Ingenieros de Sevilla. No se realizaron ensayos de torsión ni de tensión, ya que se usaron pequeños huesos y en ellos los accesorios necesarios eran de difícil adaptación 22. Se ha observado que las características mecánicas del hueso tras su desecación y posterior humedecimiento varían escasamente de aquel que aún está fresco 23. Por tanto, previamente al ensayo, se rehumedecían las muestras y se realizaba la medición de la longitud
total del hueso (distancia entre los dos extremos del hueso), y del diámetro medio en el punto medio de la diáfisis ósea. Luego se colocaban sobre dos apoyos separados mediante una luz de 40 mm (L), tal como se representa en la figura 2, y se sometía a una carga progresiva en un punto central hasta que se producía la rotura del hueso, la cual se alcanzaba a través de la aplicación de una célula de carga de 500 kg a una velocidad constante de 0,50 mm/minuto. Los datos de cada ensayo eran recogidos por un equipo computarizado en el que se representaban gráficamente las curvas de carga-deformación. Se representaba en abcisas la deformidad alcanzada por el hueso en mm y en ordenadas la carga aplicada en newtons (N). A partir de estos datos se decidió estudiar los siguientes parámetros 24,25: 1. Carga de rotura: expresada en N o fuerza aplicada para que se rompa el hueso. 2. Extensión de rotura: expresada en mm, o flecha máxima en el instante inmediatamente previo a la rotura. 3. Esfuerzo flector de rotura: expresado en megapascales (Mpa), relaciona la carga de rotura con la geometría de la muestra a través del momento de inercia. Se ha considerado la aproximación geométrica del hueso a un cilindro macizo, correspondiendo el diámetro a la media del diámetro mayor y menor medido en el punto medio del hueso. 4. Módulo de elasticidad en flexión: expresado en Mpa, relaciona linealmente el esfuerzo con la deformación y caracteriza el estado elástico del material. 5. Esfuerzo de abandono de la primera zona elástica: expresado en Mpa. Representa el esfuerzo flector en el que se abandona la primera relación lineal, o sea, la zona puramente elástica, como se observa en la figura 3. Pasaría entonces a un estado mixto, en el que se sumarían características elásticas y plásticas. 6. Relación entre la extensión de la zona elástica y la total hasta la rotura: expresada en porcentaje (%), que representa la flecha de deformación aplicada al
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
237
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 238
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
Carga (N)
90
500 Rotura 400 Abandono 1ª zona elástica
80 Esfuerzo (Mpa)
Zona plástica
300 200 Zona elástica
100
60
0 0,0
0,2
70
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
Deformación (mm)
Fig. 3.—Diagrama carga-deformación con representación del punto de abandono de la primera zona elástica.
50 N=
20
18
18
Grupos
1
2
3
Fig. 4.—Representación en dispersión de los resultados sobre el esfuerzo de abandono de la primera zona elástica. Mpa: megapascales.
TABLA 1. Resultados del ensayo de flexión
Control Grupo 1 Grupo 2 Significación (p) < 0,05
Carga de rotura (N)
Flecha máxima (mm)
Esfuerzo flector de rotura (MPa)
383,52 ± 16,49 418,16 ± 12,77 414,52 ± 12,79 0,171
1,27 ± 9,17E-2 1,36 ± 8,63E-2 1,28 ± 0,13E-2 0,816
80,89 ± 3,09 97,78 ± 2,90 86,92 ± 3,73 0,002
Módulo de elasticidad (MPa)
Esfuerzo Porcentaje abandono 1.ª extensión zona zona elástica elástica-rotura (MPa) (%)
4.766,06 ± 307,83 61,48 ± 7,880 5.650,97 ± 244,70 79,14 ± 11,72 5.640,80 ± 268,27 76,45 ± 11,90 0,084 0
78,54 ± 3,54 82,86 ± 4,34 89,77 ± 3,97 0,15
N: newton; Mpa: megapascales.
hueso al abandonar la zona elástica respecto a la extensión de rotura. Se realizó un análisis estadístico de los datos obtenidos tras los ensayos de flexión mediante el programa SPSS para Windows. Los parámetros que se analizaron fueron los definidos previamente en el anterior apartado. Se analizaron los datos obtenidos globalmente, ya que no se observaron diferencias entre las patas derechas e izquierdas. La valoración de los resultados se realizó a través de la prueba de significación estadística del análisis de la varianza o ANOVA. Se usó un intervalo de confianza (IC) para la media del 95 %. Se estudiaron 58 patas que se repartían de la siguiente manera: el grupo activo tratado con campos magnéticos del orden de picoTeslas (grupo 1) estaba formado por 20 patas, el grupo activo tratado con campos magnéticos convencionales (grupo 2) se componía de 18 patas y el grupo control (grupo 3) reunía 20. Durante la realización del ensayo de flexión de una de las patas del grupo control, ésta se rompió antes de proporcionar ningún dato. Los resultados, por ello, reflejan los parámetros estudiados en 57 patas. 238
RESULTADOS En la tabla 1 se representan los grupos de muestras utilizadas, los parámetros estudiados y el grado de significación estadística que se obtuvo en cada caso. De todos los resultados, el dato más interesante fue el esfuerzo de abandono de la primera zona elástica. Se recogieron valores significativamente superiores al grupo control en ambos grupos de tratamiento con CEM de forma pulsada. En concreto, se observaron esfuerzos mayores del 28,73 % y del 24,35 % en los grupos 1 y 2, respectivamente. Estos resultados se representan gráficamente de la siguiente manera en la figura 4. El esfuerzo flector de rotura obtuvo valores estadísticamente significativos en el grupo tratado con CEM del orden de picoTeslas con respecto al grupo control (p = 0,02). En el caso del grupo tratado con campos a dosis convencionales se reflejaron valores mayores al grupo control sin que alcanzaran significación estadística. El resto de los resultados no demostró diferencias estadísticamente significativas entre los grupos que habían recibido CEM y el grupo control. Aunque se observaban, en general, valores mayores en ambos grupos tratados con CEM con respecto al grupo control.
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 239
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
DISCUSIÓN Se ha observado en este trabajo un aumento, estadísticamente significativo de forma independiente al sistema usado, de la duración de la zona elástica en las muestras tratadas con CEM. Esto significa que se necesitaría una mayor carga para llegar al punto en el que el hueso presente una deformación residual al retirar el esfuerzo aplicado. A partir de estos datos se podría afirmar que, probablemente, tras la aplicación de CEM pulsados al tejido óseo de animales en crecimiento se consigue un hueso más elástico. Consecuentemente esta propiedad conferiría una menor susceptibilidad a la aparición de deformaciones residuales, puesto que al conseguir que las propiedades elásticas vayan más allá de lo habitual, se mejoraría su comportamiento frente a la carga. También se han observado valores estadísticamente superiores al grupo control en el grupo tratado mediante CEM del orden de picoTeslas, con relación al esfuerzo flector de rotura. Este fenómeno nos indicaría que el esfuerzo necesario para provocar la rotura de dicho hueso mediante el mecanismo de flexión es mayor en este grupo de muestras. Probablemente exista un fenómeno de amplificación celular del efecto de dichos campos para alcanzar estos valores, aunque no está totalmente demostrado dicho mecanismo de acción por sus propios creadores. Sin embargo, no se han recogido datos suficientemente significativos referentes al resto de los parámetros estudiados (carga de rotura, extensión de rotura, etc.). Como dato de gran interés, los resultados referentes a la carga de rotura del hueso no presentaban un aumento significativo, aunque sí se recogieron valores superiores en los dos grupos que fueron tratados con CEM. El aumento del valor de este parámetro indicaría una mayor resistencia a la rotura, lo cual sería un fenómeno muy deseable en la práctica clínica. Al no presentar valores significativos, probablemente debido al número de muestras, sería necesario un estudio más amplio para comprobar este hecho, debido a la importancia de las posibles repercusiones que supondría algún efecto a este nivel. Otros trabajos que se han interesado por los aspectos biomecánicos del hueso hacen referencia a la administración de distintos tratamientos farmacológicos 21,26-33. Dichos trabajos estudiaban la resistencia del hueso, en concreto, la carga última que era necesaria para que el tejido se rompiera, mediante ensayos de torsión. Se ha evaluado la administración de la hormona de crecimiento, el factor de crecimiento de fibroblastos, la prostaglandina E2, la hormona paratiroidea (PTH), los bifosfonatos (alendronato, risedronato) y la vitamina D 21,26-33 y se ha encontrado un aumento del valor de la carga última soportada por el hueso de forma significativa en un alto porcentaje de ellos.
Hasta el día de hoy, los posibles efectos biomecánicos de los CEM sobre el hueso no han supuesto un punto de gran interés en la investigación de esta técnica terapéutica. El número de publicaciones en relación con este tema es nulo en comparación con otros aspectos, como es el caso de la estimulación del callo óseo en el foco de fractura. Por tanto, la aportación de este estudio abre un nuevo enfoque sobre los posibles efectos biomecánicos de los CEM en un hueso sano en crecimiento. Las probables aportaciones de los CEM en este sentido parecen interesantes, ya que un hueso más elástico sería menos frágil y por ello menos susceptible de rotura. Las posibles implicaciones de este efecto en la clínica todavía están por evaluar, pero es indudable que constituye un importante fenómeno a tener en cuenta, ya que podría abrir las puertas a un nuevo procedimiento de mejora de la calidad de vida. Los autores declaran que no existe conflicto de intereses
BIBLIOGRAFÍA 1. Otter MW, McLeod KJ, Rubin CT. Effects of electromagnetic fields in experimental fracture repair. Clin Orthop Relat Res.1998;Supl 355:S90-104. 2. Ryaby JT. Clinical effects of electromagnetic and electric fields on fracture healing. Clin Orthop Relat Res. 1998; Supl 355:S205-15. 3. Gossling HR, Bernstein RA, Abbott J. Treatment of ununited tibial fractures: a comparison of surgery and pulsed electromagnetic fields (PEMF). Orthopedics. 1992;15:711-9. 4. Ito H, Shirai Y. The efficacy of ununited tibial fracture treatment using pulsing fields: relation to biological activity on nonunions bone ends. J Nippon Med Sch. 2001; 68:149-53. 5. Martínez Escudero C, Capellas Sans L, Tinoco González J. Magnetoterapia en retardos de consolidación. Rehabilitación (Madr). 2001;35:312-4. 6. Aaron RK, Ciombor DM, Jolly G. Stimulation of experimental endochondral ossification by low energy pulsing electromagnetic fields. J Bone Min Res. 1989;4:227-33. 7. Hannouche D, Petite H, Sedel L. Current trends in the enhancement of fracture healing. Bone Joint Surgery Br. 2001;83:157-64. 8. Pienkowski D, Pollack SR, Brighton CT. Low power electromagnetic stimulation of osteotomized rabbit fibulae. A randomised, blinded study. J Bone Joint Surg Am. 1994; 76:489-501. 9. Rubin CT, McLeod KJ, Lanyon LE. Prevention of osteoporosis by pulsed electromagnetic fields. J Bone Joint Surg Am. 1989;71:411-7. 10. McLeod KJ, Rubin CT. The effect of low-frequency electrical fields on osteogénesis. J Bone and Joint Surg Am. 1992;74:920-9.
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
239
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 240
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
11. Bilotta TW, Zati A, Gnudi S. Electromagnetic fields in the treatment of postmenopausal osteoporosis: an experimental study conducted by densitometric, dry ash weight and metabolic analysis of bone tissue. Chir Organi Mov. 1994;79:309-13. 12. Zati A, Gnudi S, Mongiorgi R. Effects of pulsed magnetic fields in the therapy of osteoporosis induced by ovariectomy in the rat. Boll Soc Ital Biol Sper. 1993;69:469-75. 13. Garland DE, Adkins RH, Matsuno. The effect of pulsed electromagnetic fields on osteoporosis at the knee in individuals with spinal cord injury. J Spinal Cord Med. 1999;22:239-45. 14. Tabrah FL, Ross P, Hoffmeier M. Clinical report on long-term bone density after short-term EMF application. Bioelectromagnetics. 1988;19:75-8. 15. Rioja Toro J. Electroterapia y electrodiagnóstico. 2 ed. Valladolid: Universidad de Valladolid; 1996. p. 82-91. 16. Bardasano Rubio JL, Ramos Jacome JL, Picazo Alba ML. Principios electromagnéticos de la piezoelectricidad ósea. Instituto de Bioelectromagnetismo Alonso de Santa Cruz. Alcalá de Henares (Madrid): I.B.A.S.C., D.L; 1997. 17. Trock DH. Electromagnetic fields and magnets: investigational treatment for musculoskeletal disorders. Rheum Dis Clin of North Am. 2000;26:51-62. 18. Sakai A, Suzuki K, Nakamura T. Effects of pulsing electromagnetic fields on cultured cartilage cells. Int Orthop. 1991;15:341-6. 19. Viladot Voegeli A y Lorenzo Roldan JC. Biomecánica del hueso. En: Viladot Voegeli A. Lecciones básicas de biomecánica del aparato locomotor. Barcelona: Springer; 2001. p. 42-52. 20. Cromer AH. Física para las ciencias de la vida. Barcelona: Ed. Reverté; 1996. 21. Turner CH. Biomechanics of bone: Determinants of skeletal fragility and bone quality. Osteoporosis Internacional. 2002;13:97-104. 22. Turner CH, Burr DB. Basic biomechanical measurements of bone: a tutorial. Bone. 1993;14:595-608. 23. Currey JD. Physical characteristics affecting the tensile failure properties of compact bones. J Biomechanics. 1990;23:837-44.
240
24. Cameron JR, Skofronick JG. Medical Physics. New York: Willey interscience; 1978. 25. Benedek GB, Villars FMH. Physics: with illustrative examples from medicine and biology. Massachusetts, USA: Addison-Wesley Publishing Company; 1973. 26. Delgado-Martínez AD, Martínez ME, Carrascal MT, Rodríguez-Avial M, Munuera L. Effect of OH-Vitamin D on fracture healing in elderly rats. J Orthop Res. 1998; 16:650-3. 27. Wuster C, Harle U, Rehn U, Muller C, Knauf K, Koppler D, et al. Benefits of growth hormone treatment on bone metabolism, bone density and bone strength in growth hormone deficiency and osteoporosis. Growth Horm IGF Res. 1998;8 Suppl A:S87-94. 28. Lauritzen DB, Balena R, Shea M, Seedor JG, Markatos A, Le HM. Effects of combined prostaglandin and alendronate treatment on the histomorphometry and biomechanical properties of bone in ovariectomized rats. J Bone Miner Res. 1993;8:871-9. 29. Iwaniec UT, Mosekilde L, Mitova-Caneva NG, Thomsen JS, Wronski TJ. Sequential treatment with basic fibroblast growth factor and PTH is more efficacious than treatment with PTH alone for increasing vertebral bone mass and strength in osteopenic ovariectomized rats. Endocrinology. 2002;143:2515-26. 30. Mashiba T, Hirano T, Turner CH, Forwood MR, Johnston CC, Burr DB. Suppressed bone turnover by bisphosphonates increases microdamage accumulation and reduces some biomechanical properties in dog rib. J Bone Miner Res. 2000;15:613-20. 31. Peter CP, Guy J, Shea M, Bagdom W, Kline WF, Hayes WC. Long-term safety of the aminobisphosphonate alendronate in adult dogs. I. General safety and biomechanical properties of bone. J Pharmacol Exp Ther. 1996;276: 271-6. 32. Guy JA, Shea M, Peter CP, Morrissey R, Hayes WC. Continuous alendronate treatment throughout growth, maturation, and aging in the rat results in increases in bone mass and mechanical properties. Calcif Tissue Int. 1993; 53:283-8. 33. Lind PM, Lind L, Larsson S, Örberg J. Torsional testing and peripheral quantitative computed tomography in rat humerus. Bone. 2001;29:265-70.
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
14/11/06
17:09
Página 235
ORIGINAL
Efectos biomecánicos de los campos electromagnéticos en el hueso en crecimiento de conejos P. DÍAZ-BORREGO, J. PÉREZ-CASTILLA, M. ÁLVAREZ-SALA Y F. SÁNCHEZ-DOBLADO Servicio de Rehabilitación. Hospital Universitario Virgen Macarena. Sevilla.
Resumen.—Introducción. Los campos electromagnéticos están en investigación desde hace décadas. Actúan, principalmente, mediante el fenómeno piezoeléctrico, factor clave del desarrollo normal y remodelado óseo. Nuestro objetivo fue la búsqueda de los efectos de dos tipos de campos electromagnéticos, variables en el tiempo, sobre las características biomecánicas del hueso en crecimiento en conejos sanos. Material y método. El estudio fue realizado siguiendo las normas de la Comunidad Europea sobre la investigación animal. Usamos 34 conejos de raza híbrida Grande Español, con cuatro meses de edad. Se dividieron en un grupo control y dos grupos de tratamiento, el primero con campos electromagnéticos mediante bobinas de Helmholtz dispuestas en paralelo, y el segundo en el interior de un solenoide. Se sometieron a 18 sesiones de una hora de duración cada una en días alternos. Las patas traseras, obtenidas tras sacrificar a los animales, fueron analizadas biomecánicamente. Estudiamos la carga, la extensión y el esfuerzo flector de rotura, módulo de elasticidad, esfuerzo de abandono de la primera zona elástica y relación entre extensión de la zona elástica y total hasta la rotura. Resultados. Se obtuvieron datos estadísticamente significativos para el esfuerzo de abandono de la primera zona elástica en los grupos primero y segundo, y para el esfuerzo flector de rotura en el primer grupo. Conclusiones. Nuestros datos indican la necesidad de una mayor carga para llegar al punto en el que el hueso presentara una deformación residual al retirar el esfuerzo ejercido tras la aplicación de campos electromagnéticos. Se podría afirmar que probablemente tras la aplicación de campos electromagnéticos pulsados al tejido óseo de animales en crecimiento conseguiríamos un hueso más elástico. Palabras clave: campos electromagnéticos, efectos biomecánicos, elasticidad, rehabilitación.
BIOMECHANICAL EFFECTS OF ELECTROMAGNETIC FIELDS OVER GROWING RABBIT BONES Summary.—Introduction. The electromagnetic fields have been under research for decades. They mainly act by piezoelectric phenomenon, a clear factor of normal development and bone remodelling. Our objective was to discover the effects of two types of electromagnetic fields, variables in time, on the biomechanical characteristics of the growing bone, in healthy rabbits. Material and methods. The study was conducted following the Europeas Comunity guidelines on animal research. We used 24 rabbits of the Spanish Giant hybrid race, with four months of age. They were divided into a control group and two treatment groups, the 1st with electromagnetic fields by Helmholtz coils arranged in parallel and the 2nd in the inside of an solenoid. They were subjected to 18 sessions of one hour long each one, on alternate days. The back lags, obtained after sacrificing the animals, were analyzed biomechanically. We studied: load, extension and flexural break stress, elasticity module, abandonment stress of the first elastic zone and relationship between extension of the elastic zone and total zone to the rupture. Results. Statistically significant data were obtained for the abandonment stress of the first elastic zone in groups 1 and 2 and for the flexural break stress in-group 1. Conclusions. Our data indicate the need of greater load to reach the point in which the bone would have a residual deformation on withdrawing force applied after the application of electromagnetic fields. It could be stated that we would probably achieve a more elastic bone after the application of pulsed electromagnetic fields to the bone tissue of growing animals. Key words: electromagnetic fields, biomechanical effects, elasticity, rehabilitation.
Correspondencia: Paola Díaz Borrego. Hospital Universitario Virgen Macarena. Servicio de Rehabilitación. C/ Dr. Fedriani, s/n. 41071 Sevilla. España. Correo electrónico: [email protected] Trabajo recibido el 9-5-05. Aceptado el 4-7-06.
INTRODUCCIÓN La acción de los campos electromagnéticos (CEM) sobre los organismos vivos está en investigación desde Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
235
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 236
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
Carga (N)
Punto de rotura
3.500 3.000 2.500 2.000 1.500 1.000 500
Zona elástica
Zona plástica
0 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 1,2 Extensión (mm)
Fig. 1.—Diagrama carga-deformación para un hueso sometido a un esfuerzo flector.
hace décadas. Se ha confirmado como una técnica efectiva en la estimulación del callo de fractura, favoreciendo la aceleración de la consolidación ósea1-8. Otro aspecto de gran interés, en estudio, es el efecto preventivo de los CEM sobre la osteoporosis. Se ha observado en diferentes ensayos un efecto estimulador de la densidad de masa ósea en el tejido osteoporótico durante el período de estimulación con los campos 9-14. McLeod, et al10 llegaron a obtener un aumento del 20 % del grosor del hueso cortical en un estudio con monos. El mecanismo de acción de los CEM se basa principalmente en el fenómeno denominado piezoelectricidad, definido como la propiedad que tienen determinados materiales de generar un potencial o cargas eléctricas cuando son sometidos a una deformación mecánica. Es un fenómeno reversible, por lo que se podría producir una deformación mecánica mediante la aplicación de un campo electromagnético y viceversa. En 1957, Fukada y Yasuda confirmaron por primera vez que las fibras de colágeno se comportaban como cristales piezoeléctricos, confiriendo al hueso y al tendón dicha propiedad15. La respuesta piezoeléctrica del hueso se considera como uno de los factores principales del desarrollo normal y de remodelación del hueso, activando el crecimiento óseo y evitando su reabsorción16. Este efecto se alcanza mediante el fenómeno de biocompresión, considerado el factor desencadenante de la osteogénesis. Los CEM variables actuarían sobre el colágeno de forma parecida a como se hace durante la carga, produciendo micro-biocompresiones sobre el hueso15,17,18. Cuando se aplican CEM de forma variable se reproduce, de una manera próxima a la fisiológica, el efecto conseguido con el ejercicio sobre el hueso sin que haya sido necesario realizar carga. Se considera al colágeno que compone el hueso como el responsable de la flexibilidad y la resistencia a 236
la tensión del tejido óseo, mientras que las sales minerales proporcionarían la dureza, la rigidez y la resistencia19,20. La susceptibilidad del hueso a la deformación, desde el punto de vista biomecánico, viene determinada por tres parámetros: resistencia, rigidez y elasticidad. Una forma de valorar estas variables es mediante una prueba de ensayo mecánico, donde se puede obtener un diagrama de carga-deformación en tensión, compresión, flexión (fig. 1) o torsión 21. En dicha curva se pueden distinguir dos zonas claramente diferenciadas. La primera, denominada zona elástica, en la que la deformación aumenta de forma lineal con la carga aplicada (siguiendo la ley de Hooke) y se relaciona mediante el módulo de Young, que no es más que la pendiente de dicha recta. Si se retira la carga en esta zona de la curva, el hueso vuelve a su estado inicial sin que persistan defectos residuales. Si siguiéramos aplicando un esfuerzo mayor entraríamos en la denominada zona plástica, que se encuentra comprendida entre la zona elástica y el punto de rotura. En esta zona persistiría una deformación residual tras el cese de la fuerza aplicada al hueso. Partiendo de estas consideraciones, se podría reconocer como un punto de gran interés aquel en el que se abandona el primer tramo de la zona puramente elástica. En dicho punto el hueso comenzaría a desarrollar una modificación permanente al pasar a una zona más plástica, y a partir de entonces se comportaría de forma diferente frente a la carga que tuviera que soportar 19,20,22. El objetivo de nuestro estudio fue la búsqueda de los efectos de dos tipos diferentes de CEM, variables en el tiempo, sobre las características biomecánicas del hueso en crecimiento en conejos sanos, sin ningún tipo de tratamiento previo. Todo ello para comprobar los efectos de la micro-biocompresión pasiva producida por los CEM al aplicarlos sobre el material piezoeléctrico que representa el medio óseo. MATERIAL Y MÉTODO Este estudio se ha realizado siguiendo las normas de la Comunidad Europea sobre la investigación animal. Se han usado 34 conejos de la raza híbrida Grande Español de un mismo criadero, con cuatro meses de edad. Se mantuvieron en jaulas de forma individual y se alimentaron con el mismo pienso y agua. Por causas ajenas al trabajo experimental se desecharon cinco animales. Finalmente, se analizaron 29 conejos que se dividieron de forma aleatoria en tres grupos: un grupo control formado por 10 de ellos y dos grupos activos constituidos por 19 conejos respectivamente. Al primer grupo de conejos con tratamiento se le aplicó CEM de
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 237
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
Fig. 2.—Esquema del ensayo. r1: radio del aplicador de la célula de carga; n: diámetro medio en zona central del hueso; L: distancia entre puntos de apoyo (actualmente está descrito en el texto); l: longitud del hueso.
muy baja intensidad, del orden de picoTeslas, mediante dos bobinas de Helmholtz dispuestas paralelamente. Se administró una onda senoidal durante una hora, mediante el siguiente protocolo: los primeros veinte minutos se aplicó una frecuencia de 56 herzios (Hz) y una amplitud de 1,999 voltios pico-pico (Vpp), los segundos veinte minutos, 50 Hz y 1,785 Vpp y los últimos veinte minutos 45,9 Hz de frecuencia y 1,641 Vpp de amplitud. De manera que por cada 1 Vpp se producía un campo de 1 microgauss. El segundo grupo de conejos recibió CEM en el interior de un solenoide. Se administró una onda cuadrada de Duty Cicle del 50 % a una frecuencia de 50 Hz y una intensidad homogénea de 50 gauss en el centro de dicho solenoide, sin realizar variaciones de dicha pauta a lo largo de una hora. Cada grupo de tratamiento recibió 18 sesiones, de una hora de duración cada una, en días alternos. Durante cada sesión los animales eran introducidos en cajas de cartón que o bien se colocaban en el interior del solenoide, o entre las dos bobinas de Helmholtz según fuera el sistema indicado. Un día después de la última sesión se sacrificaron los animales y se amputaron las dos patas traseras de cada conejo para finalmente conservar las tibias. Se guardaron las 58 muestras para su posterior análisis, conservadas en alcohol de 70° en el frigorífico. Posteriormente todas las tibias fueron sometidas a un estudio biomecánico, mediante ensayos de flexión, a través de un sistema de tracción tipo Instrom 4482, perteneciente a los laboratorios de Resistencia y de Elasticidad de Materiales de la Escuela Superior de Ingenieros de Sevilla. No se realizaron ensayos de torsión ni de tensión, ya que se usaron pequeños huesos y en ellos los accesorios necesarios eran de difícil adaptación 22. Se ha observado que las características mecánicas del hueso tras su desecación y posterior humedecimiento varían escasamente de aquel que aún está fresco 23. Por tanto, previamente al ensayo, se rehumedecían las muestras y se realizaba la medición de la longitud
total del hueso (distancia entre los dos extremos del hueso), y del diámetro medio en el punto medio de la diáfisis ósea. Luego se colocaban sobre dos apoyos separados mediante una luz de 40 mm (L), tal como se representa en la figura 2, y se sometía a una carga progresiva en un punto central hasta que se producía la rotura del hueso, la cual se alcanzaba a través de la aplicación de una célula de carga de 500 kg a una velocidad constante de 0,50 mm/minuto. Los datos de cada ensayo eran recogidos por un equipo computarizado en el que se representaban gráficamente las curvas de carga-deformación. Se representaba en abcisas la deformidad alcanzada por el hueso en mm y en ordenadas la carga aplicada en newtons (N). A partir de estos datos se decidió estudiar los siguientes parámetros 24,25: 1. Carga de rotura: expresada en N o fuerza aplicada para que se rompa el hueso. 2. Extensión de rotura: expresada en mm, o flecha máxima en el instante inmediatamente previo a la rotura. 3. Esfuerzo flector de rotura: expresado en megapascales (Mpa), relaciona la carga de rotura con la geometría de la muestra a través del momento de inercia. Se ha considerado la aproximación geométrica del hueso a un cilindro macizo, correspondiendo el diámetro a la media del diámetro mayor y menor medido en el punto medio del hueso. 4. Módulo de elasticidad en flexión: expresado en Mpa, relaciona linealmente el esfuerzo con la deformación y caracteriza el estado elástico del material. 5. Esfuerzo de abandono de la primera zona elástica: expresado en Mpa. Representa el esfuerzo flector en el que se abandona la primera relación lineal, o sea, la zona puramente elástica, como se observa en la figura 3. Pasaría entonces a un estado mixto, en el que se sumarían características elásticas y plásticas. 6. Relación entre la extensión de la zona elástica y la total hasta la rotura: expresada en porcentaje (%), que representa la flecha de deformación aplicada al
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
237
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 238
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
Carga (N)
90
500 Rotura 400 Abandono 1ª zona elástica
80 Esfuerzo (Mpa)
Zona plástica
300 200 Zona elástica
100
60
0 0,0
0,2
70
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
Deformación (mm)
Fig. 3.—Diagrama carga-deformación con representación del punto de abandono de la primera zona elástica.
50 N=
20
18
18
Grupos
1
2
3
Fig. 4.—Representación en dispersión de los resultados sobre el esfuerzo de abandono de la primera zona elástica. Mpa: megapascales.
TABLA 1. Resultados del ensayo de flexión
Control Grupo 1 Grupo 2 Significación (p) < 0,05
Carga de rotura (N)
Flecha máxima (mm)
Esfuerzo flector de rotura (MPa)
383,52 ± 16,49 418,16 ± 12,77 414,52 ± 12,79 0,171
1,27 ± 9,17E-2 1,36 ± 8,63E-2 1,28 ± 0,13E-2 0,816
80,89 ± 3,09 97,78 ± 2,90 86,92 ± 3,73 0,002
Módulo de elasticidad (MPa)
Esfuerzo Porcentaje abandono 1.ª extensión zona zona elástica elástica-rotura (MPa) (%)
4.766,06 ± 307,83 61,48 ± 7,880 5.650,97 ± 244,70 79,14 ± 11,72 5.640,80 ± 268,27 76,45 ± 11,90 0,084 0
78,54 ± 3,54 82,86 ± 4,34 89,77 ± 3,97 0,15
N: newton; Mpa: megapascales.
hueso al abandonar la zona elástica respecto a la extensión de rotura. Se realizó un análisis estadístico de los datos obtenidos tras los ensayos de flexión mediante el programa SPSS para Windows. Los parámetros que se analizaron fueron los definidos previamente en el anterior apartado. Se analizaron los datos obtenidos globalmente, ya que no se observaron diferencias entre las patas derechas e izquierdas. La valoración de los resultados se realizó a través de la prueba de significación estadística del análisis de la varianza o ANOVA. Se usó un intervalo de confianza (IC) para la media del 95 %. Se estudiaron 58 patas que se repartían de la siguiente manera: el grupo activo tratado con campos magnéticos del orden de picoTeslas (grupo 1) estaba formado por 20 patas, el grupo activo tratado con campos magnéticos convencionales (grupo 2) se componía de 18 patas y el grupo control (grupo 3) reunía 20. Durante la realización del ensayo de flexión de una de las patas del grupo control, ésta se rompió antes de proporcionar ningún dato. Los resultados, por ello, reflejan los parámetros estudiados en 57 patas. 238
RESULTADOS En la tabla 1 se representan los grupos de muestras utilizadas, los parámetros estudiados y el grado de significación estadística que se obtuvo en cada caso. De todos los resultados, el dato más interesante fue el esfuerzo de abandono de la primera zona elástica. Se recogieron valores significativamente superiores al grupo control en ambos grupos de tratamiento con CEM de forma pulsada. En concreto, se observaron esfuerzos mayores del 28,73 % y del 24,35 % en los grupos 1 y 2, respectivamente. Estos resultados se representan gráficamente de la siguiente manera en la figura 4. El esfuerzo flector de rotura obtuvo valores estadísticamente significativos en el grupo tratado con CEM del orden de picoTeslas con respecto al grupo control (p = 0,02). En el caso del grupo tratado con campos a dosis convencionales se reflejaron valores mayores al grupo control sin que alcanzaran significación estadística. El resto de los resultados no demostró diferencias estadísticamente significativas entre los grupos que habían recibido CEM y el grupo control. Aunque se observaban, en general, valores mayores en ambos grupos tratados con CEM con respecto al grupo control.
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 239
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
DISCUSIÓN Se ha observado en este trabajo un aumento, estadísticamente significativo de forma independiente al sistema usado, de la duración de la zona elástica en las muestras tratadas con CEM. Esto significa que se necesitaría una mayor carga para llegar al punto en el que el hueso presente una deformación residual al retirar el esfuerzo aplicado. A partir de estos datos se podría afirmar que, probablemente, tras la aplicación de CEM pulsados al tejido óseo de animales en crecimiento se consigue un hueso más elástico. Consecuentemente esta propiedad conferiría una menor susceptibilidad a la aparición de deformaciones residuales, puesto que al conseguir que las propiedades elásticas vayan más allá de lo habitual, se mejoraría su comportamiento frente a la carga. También se han observado valores estadísticamente superiores al grupo control en el grupo tratado mediante CEM del orden de picoTeslas, con relación al esfuerzo flector de rotura. Este fenómeno nos indicaría que el esfuerzo necesario para provocar la rotura de dicho hueso mediante el mecanismo de flexión es mayor en este grupo de muestras. Probablemente exista un fenómeno de amplificación celular del efecto de dichos campos para alcanzar estos valores, aunque no está totalmente demostrado dicho mecanismo de acción por sus propios creadores. Sin embargo, no se han recogido datos suficientemente significativos referentes al resto de los parámetros estudiados (carga de rotura, extensión de rotura, etc.). Como dato de gran interés, los resultados referentes a la carga de rotura del hueso no presentaban un aumento significativo, aunque sí se recogieron valores superiores en los dos grupos que fueron tratados con CEM. El aumento del valor de este parámetro indicaría una mayor resistencia a la rotura, lo cual sería un fenómeno muy deseable en la práctica clínica. Al no presentar valores significativos, probablemente debido al número de muestras, sería necesario un estudio más amplio para comprobar este hecho, debido a la importancia de las posibles repercusiones que supondría algún efecto a este nivel. Otros trabajos que se han interesado por los aspectos biomecánicos del hueso hacen referencia a la administración de distintos tratamientos farmacológicos 21,26-33. Dichos trabajos estudiaban la resistencia del hueso, en concreto, la carga última que era necesaria para que el tejido se rompiera, mediante ensayos de torsión. Se ha evaluado la administración de la hormona de crecimiento, el factor de crecimiento de fibroblastos, la prostaglandina E2, la hormona paratiroidea (PTH), los bifosfonatos (alendronato, risedronato) y la vitamina D 21,26-33 y se ha encontrado un aumento del valor de la carga última soportada por el hueso de forma significativa en un alto porcentaje de ellos.
Hasta el día de hoy, los posibles efectos biomecánicos de los CEM sobre el hueso no han supuesto un punto de gran interés en la investigación de esta técnica terapéutica. El número de publicaciones en relación con este tema es nulo en comparación con otros aspectos, como es el caso de la estimulación del callo óseo en el foco de fractura. Por tanto, la aportación de este estudio abre un nuevo enfoque sobre los posibles efectos biomecánicos de los CEM en un hueso sano en crecimiento. Las probables aportaciones de los CEM en este sentido parecen interesantes, ya que un hueso más elástico sería menos frágil y por ello menos susceptible de rotura. Las posibles implicaciones de este efecto en la clínica todavía están por evaluar, pero es indudable que constituye un importante fenómeno a tener en cuenta, ya que podría abrir las puertas a un nuevo procedimiento de mejora de la calidad de vida. Los autores declaran que no existe conflicto de intereses
BIBLIOGRAFÍA 1. Otter MW, McLeod KJ, Rubin CT. Effects of electromagnetic fields in experimental fracture repair. Clin Orthop Relat Res.1998;Supl 355:S90-104. 2. Ryaby JT. Clinical effects of electromagnetic and electric fields on fracture healing. Clin Orthop Relat Res. 1998; Supl 355:S205-15. 3. Gossling HR, Bernstein RA, Abbott J. Treatment of ununited tibial fractures: a comparison of surgery and pulsed electromagnetic fields (PEMF). Orthopedics. 1992;15:711-9. 4. Ito H, Shirai Y. The efficacy of ununited tibial fracture treatment using pulsing fields: relation to biological activity on nonunions bone ends. J Nippon Med Sch. 2001; 68:149-53. 5. Martínez Escudero C, Capellas Sans L, Tinoco González J. Magnetoterapia en retardos de consolidación. Rehabilitación (Madr). 2001;35:312-4. 6. Aaron RK, Ciombor DM, Jolly G. Stimulation of experimental endochondral ossification by low energy pulsing electromagnetic fields. J Bone Min Res. 1989;4:227-33. 7. Hannouche D, Petite H, Sedel L. Current trends in the enhancement of fracture healing. Bone Joint Surgery Br. 2001;83:157-64. 8. Pienkowski D, Pollack SR, Brighton CT. Low power electromagnetic stimulation of osteotomized rabbit fibulae. A randomised, blinded study. J Bone Joint Surg Am. 1994; 76:489-501. 9. Rubin CT, McLeod KJ, Lanyon LE. Prevention of osteoporosis by pulsed electromagnetic fields. J Bone Joint Surg Am. 1989;71:411-7. 10. McLeod KJ, Rubin CT. The effect of low-frequency electrical fields on osteogénesis. J Bone and Joint Surg Am. 1992;74:920-9.
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40
239
REHABILITACIÓN 40(5) 2006
14/11/06
17:09
Página 240
DÍAZ-BORREGO P ET AL. EFECTOS BIOMECÁNICOS DE LOS CAMPOS ELECTROMAGNÉTICOS EN EL HUESO EN CRECIMIENTO DE CONEJOS
11. Bilotta TW, Zati A, Gnudi S. Electromagnetic fields in the treatment of postmenopausal osteoporosis: an experimental study conducted by densitometric, dry ash weight and metabolic analysis of bone tissue. Chir Organi Mov. 1994;79:309-13. 12. Zati A, Gnudi S, Mongiorgi R. Effects of pulsed magnetic fields in the therapy of osteoporosis induced by ovariectomy in the rat. Boll Soc Ital Biol Sper. 1993;69:469-75. 13. Garland DE, Adkins RH, Matsuno. The effect of pulsed electromagnetic fields on osteoporosis at the knee in individuals with spinal cord injury. J Spinal Cord Med. 1999;22:239-45. 14. Tabrah FL, Ross P, Hoffmeier M. Clinical report on long-term bone density after short-term EMF application. Bioelectromagnetics. 1988;19:75-8. 15. Rioja Toro J. Electroterapia y electrodiagnóstico. 2 ed. Valladolid: Universidad de Valladolid; 1996. p. 82-91. 16. Bardasano Rubio JL, Ramos Jacome JL, Picazo Alba ML. Principios electromagnéticos de la piezoelectricidad ósea. Instituto de Bioelectromagnetismo Alonso de Santa Cruz. Alcalá de Henares (Madrid): I.B.A.S.C., D.L; 1997. 17. Trock DH. Electromagnetic fields and magnets: investigational treatment for musculoskeletal disorders. Rheum Dis Clin of North Am. 2000;26:51-62. 18. Sakai A, Suzuki K, Nakamura T. Effects of pulsing electromagnetic fields on cultured cartilage cells. Int Orthop. 1991;15:341-6. 19. Viladot Voegeli A y Lorenzo Roldan JC. Biomecánica del hueso. En: Viladot Voegeli A. Lecciones básicas de biomecánica del aparato locomotor. Barcelona: Springer; 2001. p. 42-52. 20. Cromer AH. Física para las ciencias de la vida. Barcelona: Ed. Reverté; 1996. 21. Turner CH. Biomechanics of bone: Determinants of skeletal fragility and bone quality. Osteoporosis Internacional. 2002;13:97-104. 22. Turner CH, Burr DB. Basic biomechanical measurements of bone: a tutorial. Bone. 1993;14:595-608. 23. Currey JD. Physical characteristics affecting the tensile failure properties of compact bones. J Biomechanics. 1990;23:837-44.
240
24. Cameron JR, Skofronick JG. Medical Physics. New York: Willey interscience; 1978. 25. Benedek GB, Villars FMH. Physics: with illustrative examples from medicine and biology. Massachusetts, USA: Addison-Wesley Publishing Company; 1973. 26. Delgado-Martínez AD, Martínez ME, Carrascal MT, Rodríguez-Avial M, Munuera L. Effect of OH-Vitamin D on fracture healing in elderly rats. J Orthop Res. 1998; 16:650-3. 27. Wuster C, Harle U, Rehn U, Muller C, Knauf K, Koppler D, et al. Benefits of growth hormone treatment on bone metabolism, bone density and bone strength in growth hormone deficiency and osteoporosis. Growth Horm IGF Res. 1998;8 Suppl A:S87-94. 28. Lauritzen DB, Balena R, Shea M, Seedor JG, Markatos A, Le HM. Effects of combined prostaglandin and alendronate treatment on the histomorphometry and biomechanical properties of bone in ovariectomized rats. J Bone Miner Res. 1993;8:871-9. 29. Iwaniec UT, Mosekilde L, Mitova-Caneva NG, Thomsen JS, Wronski TJ. Sequential treatment with basic fibroblast growth factor and PTH is more efficacious than treatment with PTH alone for increasing vertebral bone mass and strength in osteopenic ovariectomized rats. Endocrinology. 2002;143:2515-26. 30. Mashiba T, Hirano T, Turner CH, Forwood MR, Johnston CC, Burr DB. Suppressed bone turnover by bisphosphonates increases microdamage accumulation and reduces some biomechanical properties in dog rib. J Bone Miner Res. 2000;15:613-20. 31. Peter CP, Guy J, Shea M, Bagdom W, Kline WF, Hayes WC. Long-term safety of the aminobisphosphonate alendronate in adult dogs. I. General safety and biomechanical properties of bone. J Pharmacol Exp Ther. 1996;276: 271-6. 32. Guy JA, Shea M, Peter CP, Morrissey R, Hayes WC. Continuous alendronate treatment throughout growth, maturation, and aging in the rat results in increases in bone mass and mechanical properties. Calcif Tissue Int. 1993; 53:283-8. 33. Lind PM, Lind L, Larsson S, Örberg J. Torsional testing and peripheral quantitative computed tomography in rat humerus. Bone. 2001;29:265-70.
Rehabilitación (Madr). 2006;40(5):235-40