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Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior
+Model OTORRI-562; No. of Pages 5
ARTICLE IN PRESS
Acta Otorrinolaringol Esp. 2014;xxx(xx):xxx---xxx
www.elsevier.es/otorrino
ARTÍCULO ORIGINAL
Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior Carmen Yus a , Ana I. Cisneros b,∗ , Jesús Obón b , Rafael Crovetto c , Jesús Fraile d , Miguel A. Crovetto e y Jaime Whyte b a
Servicio de Anatomía Patológica, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa˜ na Departamento de Anatomía e Histología Humanas, Universidad de Zaragoza, Zaragoza, Espa˜ na c Clínica Bilbao, Bilbao, Vizcaya, Espa˜ na d Servicio de Otorrinolaringología, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa˜ na e Servicio de Otorrinolaringología, Hospital de Basurto, Bilbao, Vizcaya, Espa˜ na b
Recibido el 20 de noviembre de 2013; aceptado el 11 de enero de 2014
PALABRAS CLAVE Ontogenia; Canal semicircular superior; Dehiscencia; Humanos
KEYWORDS Ontogeny; Superior semicircular canal; Dehiscence; Human ∗
Resumen Objetivos: Realizar un estudio sobre la ontogénesis del canal semicircular superior con el fin de describir sus peculiaridades. Métodos: Para ello se han analizado 76 series embriológicas humanas de edades comprendidas entre los 32 días (6 mm) y recién nacidos. Las preparaciones estaban cortadas en serie y te˜ nidas con la técnica de tricrómico de Martins. Resultados: En el desarrollo del canal semicircular hemos observado una serie de peculiaridades, como: secuencia cronológica definida de su osteogénesis con un ritmo de osificación variable, cada núcleo de osificación interviene en la formación de una de sus cubiertas, el superior de la superficial y el inferior de la profunda; la aparición de una dehiscencia transitoria, y el cierre del canal por hueso de tipo laminar con un grosor mínimo de 0,1 mm. Conclusión: Las peculiaridades en el desarrollo del canal podrían explicar las causas del origen de la dehiscencia patológica del mismo, ya sean congénitas o adquiridas. © 2013 Elsevier Espa˜ na, S.L. Todos los derechos reservados.
Peculiarities in the development of the superior semicircular canal Abstract Objective: Our objective was to study the ontogeny of the superior semicircular canal in order to describe its peculiarities. Methods: We analyzed 76 series of human embryos aged between 32 days (6 mm) and newborns. The samples were cut serially and stained using Martin’s trichrome technique.
Autor para correspondencia. Correo electrónico: [email protected] (A.I. Cisneros).
http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006 0001-6519/© 2013 Elsevier Espa˜ na, S.L. Todos los derechos reservados.
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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C. Yus et al Results: In semicircular canal development there were a number of peculiarities, such as: a defined chronological sequence of osteogenesis with a variable rate of ossification; the fact that each nucleus of ossification was involved in the formation of one of its covers (the upper in the superficial and the lower in the deep); the appearance of transitory dehiscence; and canal closure by means of bone with laminar pattern, with a minimum thickness of 0.1 mm. Conclusion: The peculiarities in canal development could explain the origin of pathological dehiscence in the canal, whether congenital or acquired. © 2013 Elsevier Espa˜ na, S.L. All rights reserved.
Introducción Anson1 , Olaizola y Hotna2 y Bergeron3 describieron detalladamente el desarrollo embriológico de los canales semicirculares, mostrando que el conducto semicircular superior surge de la pared dorsal utricular del otocisto en la sexta semana (embrión humano de 8-11 mm), como una evaginación o divertículo en forma de disco común para los canales verticales (superior y posterior), y cómo el tejido mesodérmico que lo rodea se adapta a la morfología y el rápido crecimiento del laberinto membranoso, sufriendo progresivamente su condensación y transformación en precartílago, para posteriormente madurar y convertirse en cartílago y, alrededor de la semana 18, empezar su osificación, a partir de 2 centros primarios y un punto accesorio4 . Su tama˜ no final se alcanza a las 23 semanas5 y mediante tomografía computarizada6 describe cómo a las 19 semanas el canal está rodeado por un anillo parcial de osificación y a las 21 semanas este anillo es completo. Bach-Peterson y Kjaer7 observan que, aunque la osificación puede ocurrir más rápidamente en algunos fetos, el patrón sigue una secuencia cronológica bien definida y Dzieciolowska-Baran8 describe cómo entre las 18 y 24 semanas de desarrollo presenta una mayor dinámica y abundancia en formas morfológicas. La descripción por Minor et al.9 del síndrome de dehiscencia del canal semicircular superior y la controversia que existe sobre si la dehiscencia se debe a un defecto congénito o adquirido10,11 nos han llevado a realizar un estudio sobre la ontogénesis del canal semicircular superior con el fin de describir sus peculiaridades y aportar datos que puedan ayudar a establecer su etiopatogenia.
Material y métodos Hemos estudiado el desarrollo del canal semicircular superior en embriones y fetos humanos. Para ello se han analizado series embriológicas humanas, pertenecientes a la colección del Departamento de Anatomía e Histología Humanas de la Universidad de Zaragoza, de edades comprendidas entre los 9 mm (6 semanas) y recién nacidos. El número total de series estudiadas se cifra en 77. Para datar la edad de los fetos hemos empleado las tablas de O Rahilly y Muller, que se basan en relacionar distintas medidas (longitud máxima, longitud cráneo-talón, longitud del pie, diámetro biparietal, circunferencia abdominal y circunferencia cefálica) y pesos corporales. Estas
medidas se han comparado con los datos aportados por el historial clínico y por la ecografía, cuando se disponía de ellos. En los embriones y fetos de menos de 12 semanas de desarrollo se fijó toda la cabeza, mientras que en los de más edad se llevó a cabo una minuciosa y esmerada disección de los temporales en bloque. Todas las muestras fueron fijadas en formol al 10% y descalcificadas con ácido nítrico al 2%, a una temperatura de 25 ◦ C. El tiempo medio de la descalcificación varió entre 1 y 4 semanas, dependiendo del tama˜ no y el espesor de la pieza. Después del proceso de descalcificación, el ácido fue eliminado mediante lavados en agua corriente. Tras ser deshidratadas las muestras en alcoholes a concentraciones progresivamente crecientes, fueron incluidas en parafina, cortadas con un microtomo Leitz en serie a 7-10 m y te˜ nidas con la técnica tricrómico de Martins. Todas las secciones han sido observadas con un microscopio de luz bicabezal OLYMPUS (BH-2) con objetivos de 2, 4, 10, 20, 40, 60 y 100 × 3,3 y fotografiadas con 2 equipos: OLYMPUS PM-CBSP y LEICA DMD108, Este último equipo lleva integrado un sistema correctamente calibrado de medición micrométrica, con el que se han obtenido los datos morfométricos o medidas de precisión microscópica.
Resultados Los canales semicirculares superiores se desarrollan a partir del mesénquima de la futura cápsula ótica que envuelve a los conductos membranosos. A las 6 semanas, los conductos están rodeados por tejido mesenquimal, caracterizado por presentar un aspecto laxo, constituido por células indiferenciadas de forma redondeada o alargada, núcleos grandes y escaso citoplasma. A las 7 semanas, el mesénquima se diferencia en células condroblásticas. En esta etapa, el futuro canal presenta 2 zonas. La más próxima al conducto tiene una naturaleza precartilaginosa (1) mientras que la distal (2) es cartilaginosa (fig. 1 a). A las 8 semanas, el canal muestra una estructura cartilaginosa, su cubierta exterior o superficial está claramente desarrollada y adopta su forma de arco característica, cuya convexidad se dirige hacia la fosa cerebral media. Su grosor medio es de 0,2 mm, apreciándose una disminución del mismo cuando nos acercamos al punto apical.
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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Ontogenia del canal semicircular superior
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a
b
P e 1 2 2
c
d
e
f
g
h
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Figura 1 Desarrollo del canal semicircular superior. Nótese en a cómo a las 7 semanas, las células de futuro canal se diferencian en precartilaginosa (1) y cartilaginosa (2). En b, a las 10 semanas el inicio de la formación de las futuras capas periostal (p) y endostal (e) por mineralización de la matriz condral. En c, a las 12 semanas el aumento de la capa endostal (flecha). En d, la destrucción parcial de la cubierta superficial del canal a las 20 semanas (flechas). En e, cómo en la lámina perióstica que separa el canal de la fosa cerebral media las células osteoprogenitoras y osteoblastos depositan sustancia osteoide en su interior. En f, la pared reconstruida por una capa de hueso periostal a las 23 semanas. En g, cómo el hueso laminar presenta un grosor en torno a 0,1 mm, a las 35 semanas. En h, la presencia de una zona más adelgazada (flecha) en el espesor del canal en un recién nacido. Técnica del tricrómico de Martins: a, b, c, 20×; d, f, g, 10×; e, 40× y h, 4×.
A las 9 semanas del desarrollo, se observa el inicio de la formación de las futuras capas periostal y endostal de la pared del canal mediante la mineralización de la matriz condral, así como la diferenciación celular en el futuro espacio perilinfático en 2 estratos, el primero de naturaleza fibrosa y el segundo laxo. A las 10 semanas del desarrollo, el proceso de mineralización de la matriz condral aumenta en la capa periostal (fig. 1 b).
A las 11 semanas, el canal presenta un grosor máximo de 0,5 mm, disminuyendo desde la zona basal (0,5 mm) a la apical (0,3 mm). A las 12 semanas, la capa endostal (flecha) aumenta de tama˜ no, tanto por la matriz condral mineralizada como por condroblastos que se disponen formando hileras de 3 o 4 pisos (fig. 1 c).
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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C. Yus et al Tabla 1
Distribución del tipo de canal durante su osificación
Edad, semanas
Número de casos
Canal cartilaginoso
Canal cerrado
Canal dehiscente
19 20 21 22 23 24 25 26
5 6 5 3 5 2 2 3
1 0 0 0 0 0 0 0
0 3 3 2 3 2 2 2
4 3 2 1 2 0 0 1
Entre las 13 y 16 semanas, 2 son los acontecimientos más destacables. La formación de la fosa subarcuata en el interior de la cápsula ótica y, a consecuencia de esta, la formación de la cubierta profunda del canal y su independencia de la misma. A las 17 semanas, el canal sigue presentando una estructura cartilaginosa y su cubierta está constituida 3 capas (periostal, endocondral y endostal). El primer signo de osificación endocondral del canal semicircular superior lo hemos observado a las 18 semanas del desarrollo por medio de 2 centros primarios de osificación. El primer núcleo canalicular en aparecer es el superior y posteriormente lo hace el inferior. La osificación de los canales sigue su proceso de desarrollo entre las 19 semanas y las 26 semanas. Aunque este proceso tiene una secuencia cronológica bien definida en cada feto, el ritmo de osificación es diferente. Un aspecto significativo de este proceso es la progresiva destrucción de la cubierta superficial (fig. 1 d). Primero lo hace la capa periostal, a continuación la encondral y por último la endostal, produciéndose una dehiscencia, caracterizada por la ausencia de parte del hueso del canal, hecho que establece que el conducto membranoso esté separado de la fosa cerebral media exclusivamente por una capa fibrosa de periostio (fig. 1 e). En dicho periostio se observa la presencia de células osteoprogenitoras y osteoblastos, las cuales depositarán sustancia osteoide que inducirá la formación de hueso y posterior reconstrucción de la capa. Esta nueva cubierta ósea (fig. 1 f) presenta un grosor muy fino que varía a lo largo de su arco desde 0,08 a 0,1 mm. En todo este periodo hemos observado cómo en unos fetos las capas estaban desapareciendo mientras que en otros la capa ósea periostal se había reconstruido cerrando el canal (tabla 1). La pared del canal está completamente formada en los fetos de 27 y 28 semanas. Su constitución es por tejido óseo compacto bien conformado, compuesto por sistemas de laminillas concéntricas circundantes, con las lagunas (osteoplastos) que contienen osteocitos y conductos de Volkman, en cuyo interior observamos vasos sanguíneos y fibras nerviosas. Una vez que se ha producido este cierre, la capa más superficial del canal crece mediante mecanismos aposicionales, lo que hace que aumente su grosor, aunque sigue presentando un grosor mínimo entre 0,1 mm y 0,2 mm (fig. 1 g).
En el recién nacido, el canal semicircular está completamente osificado y presenta una estructura fina, delgada, íntegra y compacta. Su grosor varía a lo largo del arco, siendo las zonas apicales las más adelgazadas (flecha) con un espesor en torno a los 0,1 mm (fig. 1 h).
Discusión En nuestros resultados hemos observado una serie de peculiaridades relacionadas con el origen, el desarrollo y la osificación del canal semicircular superior, que unas veces han venido a corroborar hallazgos de otros autores y en otras han dado puntos de vista diferentes. Estos hechos pensamos que son debidos a la rapidez y la complejidad de los cambios que se producen en este canal durante su desarrollo. Los canales semicirculares se desarrollan del mesénquima que rodea al otocisto y que posteriormente constituirá la cápsula ótica. El mesodermo que envuelve al conducto semicircular superior sufrirá su transformación en precartílago (nosotros lo hemos observado a las 7 semanas), para posteriormente diferenciarse en cartílago (entre la octava y la novena semanas del desarrollo). Con esta estructura cartilaginosa permanecerá hasta las 18 semanas, cuando dará comienzo la osificación a partir de 2 centros primarios, uno superior situado cerca de la ampolla y otro inferior o vestibular adyacente al arco posterior del canal. La primera peculiaridad que queremos destacar es cómo dichos centros de osificación siguen una secuencia cronológica bien definida, pero con un ritmo de osificación variable; este hecho hace que hayamos observado cómo diferentes fetos de una misma edad cronológica presentan fases distintas en su osteogénesis. Hecho similar al observado por Bach-Peterson y Kjaer7 , que refieren cómo la osificación de los canales semicirculares puede ocurrir más rápidamente en algunos fetos. La segunda es que cada núcleo de osificación interviene preferentemente en la formación de una de las cubiertas. Así, el núcleo canalicular superior forma la mayor parte de la cubierta superficial o exterior del canal y relacionada con la fosa cerebral media, y el inferior, la profunda o interior, pared que se relaciona con la fosa subarcuata. Este hecho no lo hemos visto reflejado en la bibliografía revisada para este manuscrito. La tercera es la aparición de una dehiscencia transitoria en las primeras fases de su osificación. Las cubiertas
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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Ontogenia del canal semicircular superior del canal están constituidas por 3 capas o túnicas óseas. Las capas periostal y endostal se desarrollan por osificación directa o membranosa, y la capa media por osificación indirecta o endocondral, tal y como observó Anson1 . A partir del inicio de su osificación, hemos observado cómo las capas del canal desaparecen siguiendo la secuencia de: primero la capa periostal, luego la encondral y por último la endostal. Este hecho hace que durante un periodo solo la capa fibrosa del periostio se interponga entre el conducto y la fosa cerebral media. Dicha falta de cobertura es transitoria ya que, posteriormente, se produce la reconstrucción de una capa ósea periostal que cierra el canal. Consecuencia del distinto ritmo de osificación, hemos observado cómo el cierre del canal es muy variable, pudiéndose ver canales dehiscentes hasta las 26 semanas del desarrollo, a partir de la cual el canal está cerrado y constituido por tejido óseo compacto. La cuarta peculiaridad es la reconstrucción ósea y el posterior cierre de la pared, que se realiza mediante un proceso de osificación membranosa o directa. Para ello, las células osteoprogenitoras que se localizan en las inmediaciones del periostio se transforman en osteoblastos que segregan sustancia osteoide y, posteriormente, forman trabéculas óseas aisladas. La aparición de nuevas trabéculas superpuestas a las precedentes dará lugar a la formación de una lámina ósea que cerrará el techo del canal. Este proceso solamente lo hemos visto reflejado en el desarrollo de la porción más lateral del canal semicircular externo, en las inmediaciones de la ventana oval y en la fissula ante fenestram3 . Hemos observado, por lo tanto, un periodo crítico, entre las 19 y las 26 semanas del desarrollo, cuando en la cubierta superficial se destruyen las capas periostal, endostal y endocondral. Pensamos que la persistencia de esta comunicación, por un fallo de la posterior reorganización ósea de la cubierta del canal, que impida su completa reconstrucción, podría ser una de las causas del origen de la dehiscencia congénita del canal semicircular superior, tal y como hemos visto en el canal semicircular posterior12 . La quinta es la presencia de hueso laminar que cubre el canal semicircular superior en la fosa cerebral media. Una vez que se ha producido el cierre del canal, este está constituido por un hueso de tipo laminar con un grosor estimado de 0,1 mm. Estas observaciones son muy parecidas a las de Carey et al.13 , que describieron una extrema delgadez uniforme del hueso, en el momento del nacimiento, y un engrosamiento gradual y paulatino hasta los 3 a˜ nos de edad. La delgadez de la pared del canal hace que durante su desarrollo se incluya a este como de tipo papiráceo, caracterizado por presentar una lámina ósea muy delgada de menos de 0,5 mm según la clasificación de Cisneros et al.14 . Pensamos que de no producirse el engrosamiento del canal al existir una cobertura ósea papirácea, estaría predispuesto por su fragilidad a que, sobre esta lámina, actúe un evento, como pueden ser un traumatismo craneal o el aumento brusco de la presión intracraneal, y se produzca su rotura, pasando a tener un patrón de tipo dehiscente adquirido.
5 La sexta es la presencia de una línea translúcida que recorre el arco del canal. Queremos rese˜ nar que hemos observado la presencia en el canal de una zona que presenta menor grosor y que interpretamos como la banda ósea resultante de la fusión de los centros de osificación canaliculares (superior e inferior). Al no haber encontrado en todos los pe˜ nascos una zona translúcida, pensamos que tendría su explicación en el hecho de que el canal se robustece paulatinamente por adición de hueso perióstico.
Conflicto de intereses Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Bibliografía 1. Anson BJ. Anatomía y embriología. En: Ballenger JJ, editor. Enfermedades de la nariz, garganta, oído, cabeza y cuello. Barcelona: Salvat; 1988. 2. Olaizola F, Horna J. Embriología del oído. Acta Otolaringol Esp. 1982;33:11---29. 3. Bergeron RT. Introduction to the temporal bone. En: Som PM, Bergeron RT, editores. Head and Neck Imaging Som PM. St Louis: Mosby; 1991. 4. Smith-Agreda V, Ferres Torres E, Montesinos Castro-Girona M. Atlas-tratado de anatomía del sistema nervioso con introducción a la clínica y EEG. Valencia: Ed. Gregori; 1985. 5. Richard C, Laroche N, Malaval L, Dumollard JM, Martin CH, Peoch M, et al. New insight into the bony labyrinth: A microcomputed tomography study. Auris Nasus Larynx. 2010;37: 155---61. 6. Nemzek WR, Brodie HA, Chong BW, Babcook CJ, Hecht ST, Salamat S, et al. Imaging findings of the developing temporal bone in fetal specimens. Am J Neuroradiol. 1996;17:1467---77. 7. Bach-Peterson S, Kjaer I. Ossification of lateral components in the prenatal cranial base. J Craniofac Genet Dev Biol. 1993;13:76---82. 8. Dzieciolowska-Baran E. Development of the osseous structures of internal ear in human foetuses. Ann Acad Med Stetin. 2007;53:10---9. 9. Minor LB, Solomon D, Zinreich JS, Zee DS. Sound- and/or pressure-induced vertigo due to bone dehiscence of the superior semicircular canal. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 1998;124:249---58. 10. Hegemann SC, Carey JP. Is superior canal dehiscence congenital or acquired? A case report and review of the literature. Otolaryngol Clin North Am. 2011;44:377---82. 11. Nadgir RN, Ozonoff A, Devaiah AK, Halderman AA, Sakai O. Superior semicircular canal dehiscence: Congenital or acquired condition? AJNR Am J Neuroradiol. 2011;32:947---9. 12. Whyte J, Cisneros A, Martínez C, Gracia-Tello B, Whyte A, Crovetto R, et al. Congenital dehiscence in the posterior semicircular canal. Otol Neurotol. 2013;34:1134---7. 13. Carey JP, Minor LB, Nager GT. Dehiscence or thinning of bone overlying the superior semicircular canal in a temporal bone survey. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 2000;126:137---47. 14. Cisneros A, Whyte J, Martínez C, Obón J, Whyte A, Crovetto RY, et al. Radiological patterns of the bony roof of the superior semicircular canal. Surg Radiol Anat. 2013;35:61---5.
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior Carmen Yus a , Ana I. Cisneros b,∗ , Jesús Obón b , Rafael Crovetto c , Jesús Fraile d , Miguel A. Crovetto e y Jaime Whyte b a
Servicio de Anatomía Patológica, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa˜ na Departamento de Anatomía e Histología Humanas, Universidad de Zaragoza, Zaragoza, Espa˜ na c Clínica Bilbao, Bilbao, Vizcaya, Espa˜ na d Servicio de Otorrinolaringología, Hospital Universitario Miguel Servet, Zaragoza, Espa˜ na e Servicio de Otorrinolaringología, Hospital de Basurto, Bilbao, Vizcaya, Espa˜ na b
Recibido el 20 de noviembre de 2013; aceptado el 11 de enero de 2014
PALABRAS CLAVE Ontogenia; Canal semicircular superior; Dehiscencia; Humanos
KEYWORDS Ontogeny; Superior semicircular canal; Dehiscence; Human ∗
Resumen Objetivos: Realizar un estudio sobre la ontogénesis del canal semicircular superior con el fin de describir sus peculiaridades. Métodos: Para ello se han analizado 76 series embriológicas humanas de edades comprendidas entre los 32 días (6 mm) y recién nacidos. Las preparaciones estaban cortadas en serie y te˜ nidas con la técnica de tricrómico de Martins. Resultados: En el desarrollo del canal semicircular hemos observado una serie de peculiaridades, como: secuencia cronológica definida de su osteogénesis con un ritmo de osificación variable, cada núcleo de osificación interviene en la formación de una de sus cubiertas, el superior de la superficial y el inferior de la profunda; la aparición de una dehiscencia transitoria, y el cierre del canal por hueso de tipo laminar con un grosor mínimo de 0,1 mm. Conclusión: Las peculiaridades en el desarrollo del canal podrían explicar las causas del origen de la dehiscencia patológica del mismo, ya sean congénitas o adquiridas. © 2013 Elsevier Espa˜ na, S.L. Todos los derechos reservados.
Peculiarities in the development of the superior semicircular canal Abstract Objective: Our objective was to study the ontogeny of the superior semicircular canal in order to describe its peculiarities. Methods: We analyzed 76 series of human embryos aged between 32 days (6 mm) and newborns. The samples were cut serially and stained using Martin’s trichrome technique.
Autor para correspondencia. Correo electrónico: [email protected] (A.I. Cisneros).
http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006 0001-6519/© 2013 Elsevier Espa˜ na, S.L. Todos los derechos reservados.
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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C. Yus et al Results: In semicircular canal development there were a number of peculiarities, such as: a defined chronological sequence of osteogenesis with a variable rate of ossification; the fact that each nucleus of ossification was involved in the formation of one of its covers (the upper in the superficial and the lower in the deep); the appearance of transitory dehiscence; and canal closure by means of bone with laminar pattern, with a minimum thickness of 0.1 mm. Conclusion: The peculiarities in canal development could explain the origin of pathological dehiscence in the canal, whether congenital or acquired. © 2013 Elsevier Espa˜ na, S.L. All rights reserved.
Introducción Anson1 , Olaizola y Hotna2 y Bergeron3 describieron detalladamente el desarrollo embriológico de los canales semicirculares, mostrando que el conducto semicircular superior surge de la pared dorsal utricular del otocisto en la sexta semana (embrión humano de 8-11 mm), como una evaginación o divertículo en forma de disco común para los canales verticales (superior y posterior), y cómo el tejido mesodérmico que lo rodea se adapta a la morfología y el rápido crecimiento del laberinto membranoso, sufriendo progresivamente su condensación y transformación en precartílago, para posteriormente madurar y convertirse en cartílago y, alrededor de la semana 18, empezar su osificación, a partir de 2 centros primarios y un punto accesorio4 . Su tama˜ no final se alcanza a las 23 semanas5 y mediante tomografía computarizada6 describe cómo a las 19 semanas el canal está rodeado por un anillo parcial de osificación y a las 21 semanas este anillo es completo. Bach-Peterson y Kjaer7 observan que, aunque la osificación puede ocurrir más rápidamente en algunos fetos, el patrón sigue una secuencia cronológica bien definida y Dzieciolowska-Baran8 describe cómo entre las 18 y 24 semanas de desarrollo presenta una mayor dinámica y abundancia en formas morfológicas. La descripción por Minor et al.9 del síndrome de dehiscencia del canal semicircular superior y la controversia que existe sobre si la dehiscencia se debe a un defecto congénito o adquirido10,11 nos han llevado a realizar un estudio sobre la ontogénesis del canal semicircular superior con el fin de describir sus peculiaridades y aportar datos que puedan ayudar a establecer su etiopatogenia.
Material y métodos Hemos estudiado el desarrollo del canal semicircular superior en embriones y fetos humanos. Para ello se han analizado series embriológicas humanas, pertenecientes a la colección del Departamento de Anatomía e Histología Humanas de la Universidad de Zaragoza, de edades comprendidas entre los 9 mm (6 semanas) y recién nacidos. El número total de series estudiadas se cifra en 77. Para datar la edad de los fetos hemos empleado las tablas de O Rahilly y Muller, que se basan en relacionar distintas medidas (longitud máxima, longitud cráneo-talón, longitud del pie, diámetro biparietal, circunferencia abdominal y circunferencia cefálica) y pesos corporales. Estas
medidas se han comparado con los datos aportados por el historial clínico y por la ecografía, cuando se disponía de ellos. En los embriones y fetos de menos de 12 semanas de desarrollo se fijó toda la cabeza, mientras que en los de más edad se llevó a cabo una minuciosa y esmerada disección de los temporales en bloque. Todas las muestras fueron fijadas en formol al 10% y descalcificadas con ácido nítrico al 2%, a una temperatura de 25 ◦ C. El tiempo medio de la descalcificación varió entre 1 y 4 semanas, dependiendo del tama˜ no y el espesor de la pieza. Después del proceso de descalcificación, el ácido fue eliminado mediante lavados en agua corriente. Tras ser deshidratadas las muestras en alcoholes a concentraciones progresivamente crecientes, fueron incluidas en parafina, cortadas con un microtomo Leitz en serie a 7-10 m y te˜ nidas con la técnica tricrómico de Martins. Todas las secciones han sido observadas con un microscopio de luz bicabezal OLYMPUS (BH-2) con objetivos de 2, 4, 10, 20, 40, 60 y 100 × 3,3 y fotografiadas con 2 equipos: OLYMPUS PM-CBSP y LEICA DMD108, Este último equipo lleva integrado un sistema correctamente calibrado de medición micrométrica, con el que se han obtenido los datos morfométricos o medidas de precisión microscópica.
Resultados Los canales semicirculares superiores se desarrollan a partir del mesénquima de la futura cápsula ótica que envuelve a los conductos membranosos. A las 6 semanas, los conductos están rodeados por tejido mesenquimal, caracterizado por presentar un aspecto laxo, constituido por células indiferenciadas de forma redondeada o alargada, núcleos grandes y escaso citoplasma. A las 7 semanas, el mesénquima se diferencia en células condroblásticas. En esta etapa, el futuro canal presenta 2 zonas. La más próxima al conducto tiene una naturaleza precartilaginosa (1) mientras que la distal (2) es cartilaginosa (fig. 1 a). A las 8 semanas, el canal muestra una estructura cartilaginosa, su cubierta exterior o superficial está claramente desarrollada y adopta su forma de arco característica, cuya convexidad se dirige hacia la fosa cerebral media. Su grosor medio es de 0,2 mm, apreciándose una disminución del mismo cuando nos acercamos al punto apical.
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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Figura 1 Desarrollo del canal semicircular superior. Nótese en a cómo a las 7 semanas, las células de futuro canal se diferencian en precartilaginosa (1) y cartilaginosa (2). En b, a las 10 semanas el inicio de la formación de las futuras capas periostal (p) y endostal (e) por mineralización de la matriz condral. En c, a las 12 semanas el aumento de la capa endostal (flecha). En d, la destrucción parcial de la cubierta superficial del canal a las 20 semanas (flechas). En e, cómo en la lámina perióstica que separa el canal de la fosa cerebral media las células osteoprogenitoras y osteoblastos depositan sustancia osteoide en su interior. En f, la pared reconstruida por una capa de hueso periostal a las 23 semanas. En g, cómo el hueso laminar presenta un grosor en torno a 0,1 mm, a las 35 semanas. En h, la presencia de una zona más adelgazada (flecha) en el espesor del canal en un recién nacido. Técnica del tricrómico de Martins: a, b, c, 20×; d, f, g, 10×; e, 40× y h, 4×.
A las 9 semanas del desarrollo, se observa el inicio de la formación de las futuras capas periostal y endostal de la pared del canal mediante la mineralización de la matriz condral, así como la diferenciación celular en el futuro espacio perilinfático en 2 estratos, el primero de naturaleza fibrosa y el segundo laxo. A las 10 semanas del desarrollo, el proceso de mineralización de la matriz condral aumenta en la capa periostal (fig. 1 b).
A las 11 semanas, el canal presenta un grosor máximo de 0,5 mm, disminuyendo desde la zona basal (0,5 mm) a la apical (0,3 mm). A las 12 semanas, la capa endostal (flecha) aumenta de tama˜ no, tanto por la matriz condral mineralizada como por condroblastos que se disponen formando hileras de 3 o 4 pisos (fig. 1 c).
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006
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C. Yus et al Tabla 1
Distribución del tipo de canal durante su osificación
Edad, semanas
Número de casos
Canal cartilaginoso
Canal cerrado
Canal dehiscente
19 20 21 22 23 24 25 26
5 6 5 3 5 2 2 3
1 0 0 0 0 0 0 0
0 3 3 2 3 2 2 2
4 3 2 1 2 0 0 1
Entre las 13 y 16 semanas, 2 son los acontecimientos más destacables. La formación de la fosa subarcuata en el interior de la cápsula ótica y, a consecuencia de esta, la formación de la cubierta profunda del canal y su independencia de la misma. A las 17 semanas, el canal sigue presentando una estructura cartilaginosa y su cubierta está constituida 3 capas (periostal, endocondral y endostal). El primer signo de osificación endocondral del canal semicircular superior lo hemos observado a las 18 semanas del desarrollo por medio de 2 centros primarios de osificación. El primer núcleo canalicular en aparecer es el superior y posteriormente lo hace el inferior. La osificación de los canales sigue su proceso de desarrollo entre las 19 semanas y las 26 semanas. Aunque este proceso tiene una secuencia cronológica bien definida en cada feto, el ritmo de osificación es diferente. Un aspecto significativo de este proceso es la progresiva destrucción de la cubierta superficial (fig. 1 d). Primero lo hace la capa periostal, a continuación la encondral y por último la endostal, produciéndose una dehiscencia, caracterizada por la ausencia de parte del hueso del canal, hecho que establece que el conducto membranoso esté separado de la fosa cerebral media exclusivamente por una capa fibrosa de periostio (fig. 1 e). En dicho periostio se observa la presencia de células osteoprogenitoras y osteoblastos, las cuales depositarán sustancia osteoide que inducirá la formación de hueso y posterior reconstrucción de la capa. Esta nueva cubierta ósea (fig. 1 f) presenta un grosor muy fino que varía a lo largo de su arco desde 0,08 a 0,1 mm. En todo este periodo hemos observado cómo en unos fetos las capas estaban desapareciendo mientras que en otros la capa ósea periostal se había reconstruido cerrando el canal (tabla 1). La pared del canal está completamente formada en los fetos de 27 y 28 semanas. Su constitución es por tejido óseo compacto bien conformado, compuesto por sistemas de laminillas concéntricas circundantes, con las lagunas (osteoplastos) que contienen osteocitos y conductos de Volkman, en cuyo interior observamos vasos sanguíneos y fibras nerviosas. Una vez que se ha producido este cierre, la capa más superficial del canal crece mediante mecanismos aposicionales, lo que hace que aumente su grosor, aunque sigue presentando un grosor mínimo entre 0,1 mm y 0,2 mm (fig. 1 g).
En el recién nacido, el canal semicircular está completamente osificado y presenta una estructura fina, delgada, íntegra y compacta. Su grosor varía a lo largo del arco, siendo las zonas apicales las más adelgazadas (flecha) con un espesor en torno a los 0,1 mm (fig. 1 h).
Discusión En nuestros resultados hemos observado una serie de peculiaridades relacionadas con el origen, el desarrollo y la osificación del canal semicircular superior, que unas veces han venido a corroborar hallazgos de otros autores y en otras han dado puntos de vista diferentes. Estos hechos pensamos que son debidos a la rapidez y la complejidad de los cambios que se producen en este canal durante su desarrollo. Los canales semicirculares se desarrollan del mesénquima que rodea al otocisto y que posteriormente constituirá la cápsula ótica. El mesodermo que envuelve al conducto semicircular superior sufrirá su transformación en precartílago (nosotros lo hemos observado a las 7 semanas), para posteriormente diferenciarse en cartílago (entre la octava y la novena semanas del desarrollo). Con esta estructura cartilaginosa permanecerá hasta las 18 semanas, cuando dará comienzo la osificación a partir de 2 centros primarios, uno superior situado cerca de la ampolla y otro inferior o vestibular adyacente al arco posterior del canal. La primera peculiaridad que queremos destacar es cómo dichos centros de osificación siguen una secuencia cronológica bien definida, pero con un ritmo de osificación variable; este hecho hace que hayamos observado cómo diferentes fetos de una misma edad cronológica presentan fases distintas en su osteogénesis. Hecho similar al observado por Bach-Peterson y Kjaer7 , que refieren cómo la osificación de los canales semicirculares puede ocurrir más rápidamente en algunos fetos. La segunda es que cada núcleo de osificación interviene preferentemente en la formación de una de las cubiertas. Así, el núcleo canalicular superior forma la mayor parte de la cubierta superficial o exterior del canal y relacionada con la fosa cerebral media, y el inferior, la profunda o interior, pared que se relaciona con la fosa subarcuata. Este hecho no lo hemos visto reflejado en la bibliografía revisada para este manuscrito. La tercera es la aparición de una dehiscencia transitoria en las primeras fases de su osificación. Las cubiertas
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Ontogenia del canal semicircular superior del canal están constituidas por 3 capas o túnicas óseas. Las capas periostal y endostal se desarrollan por osificación directa o membranosa, y la capa media por osificación indirecta o endocondral, tal y como observó Anson1 . A partir del inicio de su osificación, hemos observado cómo las capas del canal desaparecen siguiendo la secuencia de: primero la capa periostal, luego la encondral y por último la endostal. Este hecho hace que durante un periodo solo la capa fibrosa del periostio se interponga entre el conducto y la fosa cerebral media. Dicha falta de cobertura es transitoria ya que, posteriormente, se produce la reconstrucción de una capa ósea periostal que cierra el canal. Consecuencia del distinto ritmo de osificación, hemos observado cómo el cierre del canal es muy variable, pudiéndose ver canales dehiscentes hasta las 26 semanas del desarrollo, a partir de la cual el canal está cerrado y constituido por tejido óseo compacto. La cuarta peculiaridad es la reconstrucción ósea y el posterior cierre de la pared, que se realiza mediante un proceso de osificación membranosa o directa. Para ello, las células osteoprogenitoras que se localizan en las inmediaciones del periostio se transforman en osteoblastos que segregan sustancia osteoide y, posteriormente, forman trabéculas óseas aisladas. La aparición de nuevas trabéculas superpuestas a las precedentes dará lugar a la formación de una lámina ósea que cerrará el techo del canal. Este proceso solamente lo hemos visto reflejado en el desarrollo de la porción más lateral del canal semicircular externo, en las inmediaciones de la ventana oval y en la fissula ante fenestram3 . Hemos observado, por lo tanto, un periodo crítico, entre las 19 y las 26 semanas del desarrollo, cuando en la cubierta superficial se destruyen las capas periostal, endostal y endocondral. Pensamos que la persistencia de esta comunicación, por un fallo de la posterior reorganización ósea de la cubierta del canal, que impida su completa reconstrucción, podría ser una de las causas del origen de la dehiscencia congénita del canal semicircular superior, tal y como hemos visto en el canal semicircular posterior12 . La quinta es la presencia de hueso laminar que cubre el canal semicircular superior en la fosa cerebral media. Una vez que se ha producido el cierre del canal, este está constituido por un hueso de tipo laminar con un grosor estimado de 0,1 mm. Estas observaciones son muy parecidas a las de Carey et al.13 , que describieron una extrema delgadez uniforme del hueso, en el momento del nacimiento, y un engrosamiento gradual y paulatino hasta los 3 a˜ nos de edad. La delgadez de la pared del canal hace que durante su desarrollo se incluya a este como de tipo papiráceo, caracterizado por presentar una lámina ósea muy delgada de menos de 0,5 mm según la clasificación de Cisneros et al.14 . Pensamos que de no producirse el engrosamiento del canal al existir una cobertura ósea papirácea, estaría predispuesto por su fragilidad a que, sobre esta lámina, actúe un evento, como pueden ser un traumatismo craneal o el aumento brusco de la presión intracraneal, y se produzca su rotura, pasando a tener un patrón de tipo dehiscente adquirido.
5 La sexta es la presencia de una línea translúcida que recorre el arco del canal. Queremos rese˜ nar que hemos observado la presencia en el canal de una zona que presenta menor grosor y que interpretamos como la banda ósea resultante de la fusión de los centros de osificación canaliculares (superior e inferior). Al no haber encontrado en todos los pe˜ nascos una zona translúcida, pensamos que tendría su explicación en el hecho de que el canal se robustece paulatinamente por adición de hueso perióstico.
Conflicto de intereses Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Bibliografía 1. Anson BJ. Anatomía y embriología. En: Ballenger JJ, editor. Enfermedades de la nariz, garganta, oído, cabeza y cuello. Barcelona: Salvat; 1988. 2. Olaizola F, Horna J. Embriología del oído. Acta Otolaringol Esp. 1982;33:11---29. 3. Bergeron RT. Introduction to the temporal bone. En: Som PM, Bergeron RT, editores. Head and Neck Imaging Som PM. St Louis: Mosby; 1991. 4. Smith-Agreda V, Ferres Torres E, Montesinos Castro-Girona M. Atlas-tratado de anatomía del sistema nervioso con introducción a la clínica y EEG. Valencia: Ed. Gregori; 1985. 5. Richard C, Laroche N, Malaval L, Dumollard JM, Martin CH, Peoch M, et al. New insight into the bony labyrinth: A microcomputed tomography study. Auris Nasus Larynx. 2010;37: 155---61. 6. Nemzek WR, Brodie HA, Chong BW, Babcook CJ, Hecht ST, Salamat S, et al. Imaging findings of the developing temporal bone in fetal specimens. Am J Neuroradiol. 1996;17:1467---77. 7. Bach-Peterson S, Kjaer I. Ossification of lateral components in the prenatal cranial base. J Craniofac Genet Dev Biol. 1993;13:76---82. 8. Dzieciolowska-Baran E. Development of the osseous structures of internal ear in human foetuses. Ann Acad Med Stetin. 2007;53:10---9. 9. Minor LB, Solomon D, Zinreich JS, Zee DS. Sound- and/or pressure-induced vertigo due to bone dehiscence of the superior semicircular canal. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 1998;124:249---58. 10. Hegemann SC, Carey JP. Is superior canal dehiscence congenital or acquired? A case report and review of the literature. Otolaryngol Clin North Am. 2011;44:377---82. 11. Nadgir RN, Ozonoff A, Devaiah AK, Halderman AA, Sakai O. Superior semicircular canal dehiscence: Congenital or acquired condition? AJNR Am J Neuroradiol. 2011;32:947---9. 12. Whyte J, Cisneros A, Martínez C, Gracia-Tello B, Whyte A, Crovetto R, et al. Congenital dehiscence in the posterior semicircular canal. Otol Neurotol. 2013;34:1134---7. 13. Carey JP, Minor LB, Nager GT. Dehiscence or thinning of bone overlying the superior semicircular canal in a temporal bone survey. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 2000;126:137---47. 14. Cisneros A, Whyte J, Martínez C, Obón J, Whyte A, Crovetto RY, et al. Radiological patterns of the bony roof of the superior semicircular canal. Surg Radiol Anat. 2013;35:61---5.
Cómo citar este artículo: Yus C, et al. Peculiaridades en el desarrollo del canal semicircular superior. Acta Otorrinolaringol Esp. 2014. http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2014.01.006