Revue française d’allergologie et d’immunologie clinique 46 (2006) 267–273 http://france.elsevier.com/direct/REVCLI/
Apport de l’imagerie dans l’évaluation des voies aériennes Imaging in the assessment of airways diseases F. Laurent a,b,*, P. Berger a, M. Montaudon a,b, J.-M. Tunon de Lara a a
Laboratoire de physiologie cellulaire respiratoire, université Victor-Segalen Bordeaux-II, Inserm, E356, 33000 Bordeaux, France b Unité d’imagerie thoracique et cardiovasculaire, hôpital Haut-Lévêque, CHU de Bordeaux, Pessac, 33600 France Reçu le 19 janvier 2006 ; accepté le 23 janvier 2006
Résumé La tomodensitométrie thoracique permet avec les scanners multicoupes l’acquisition en haute résolution de coupes inframillimétriques et jointives du thorax en une courte apnée autorisant l’exploration de la quasi-totalité de l’arbre bronchique et du parenchyme pulmonaire. L’utilisation de traitements d’images spécifiques permet en outre la quantification des surfaces de section et épaisseurs de parois bronchiques, et celle des densités pulmonaires et des volumes pulmonaires ce qui ajoute des informations objectives fonctionnelles aux constatations morphologiques. Ces performances ont déjà permis et ouvrent la perspective d’importantes avancées dans la compréhension des mécanismes physiopathologiques de la maladie asthmatique. © 2006 Elsevier SAS. Tous droits réservés. Abstract Thoracic computed tomography using multislice scanner technology, with which contiguous high resolution sections less than 1 mm thickness can be obtained, makes evaluation of almost all the bronchial tree and lung parenchyma possible. The use of specific imaging methods allows measurement of the surface of the bronchial lumen and the thickness of its walls, as well as determination of lung attenuation values and volumes, adding quantitative functional data to morphological findings. These achievements have already allowed important advances and open the way to major breakthroughs in the understanding of the pathophysiology of asthma. © 2006 Elsevier SAS. Tous droits réservés. Mots clés : Asthme ; Voies aériennes ; Remodelage ; Imagerie ; Tomodensitométrie Keywords: Asthma, Airway; Remodelling; Imaging; Computed tomography
1. Introduction Les méthodes utilisées pour l’imagerie des voies aériennes sont, en recherche comme en routine clinique, très largement dominées par la tomodensitométrie (TDM). L’utilisation de l’IRM est strictement limitée à la recherche et la radiographie, d’utilisation quotidienne, ne présente pas d’évolution technique susceptible de modifier la place bien connue qu’elle occupe dans la prise en charge d’un patient asthmatique. La TDM est un outil remarquable pour imager la paroi et les pathologies * Auteur
correspondant. Adresse e-mail :
[email protected] (F. Laurent).
0335-7457E/$ - see front matter © 2006 Elsevier SAS. Tous droits réservés. doi:10.1016/j.allerg.2006.01.041
endo et exoluminales des bronches d’un calibre de plus de 1 mm de diamètre. Les scanners modernes dits multicoupes permettent l’acquisition en haute résolution de coupes inframillimétriques et jointives du thorax en une courte apnée. Ils permettent l’étude, dans un état respiratoire donné, habituellement l’inspiration profonde, de la quasi-totalité de l’arbre bronchique et du parenchyme pulmonaire et ce avec un luxe de détails anatomiques inégalé. L’utilisation de traitements d’images spécifiques permet en outre la quantification des surfaces de section et épaisseurs de parois bronchiques, et celle des densités pulmonaires et des volumes pulmonaires ce qui ajoute des informations objectives fonctionnelles aux constatations morphologiques. Les avantages de la TDM résident dans la simplicité
268
F. Laurent et al. / Revue française d’allergologie et d’immunologie clinique 46 (2006) 267–273
de sa réalisation, la standardisation des méthodes d’acquisition et la remarquable résolution spatiale au prix d’une irradiation certes toujours trop importante, mais aujourd’hui réduite par les efforts importants qui ont été faits dans ce sens. Si l’analyse des images se fait visuellement en routine, les méthodes de quantification sont en revanche encore du domaine de la recherche clinique et il existe un besoin de standardisation. Quant à L’IRM du poumon, elle reste encore une technique confidentielle, réservée aux centres de recherche, car elle doit faire appel pour l’imagerie pulmonaire et des voies aériennes à des agents de contraste et à des techniques d’acquisition spécifiques, qui sont autant d’obstacles à une utilisation courante. Son avantage est sa totale innocuité, mais l’accès aux informations quantitatives possibles en scanner n’est pas d’actualité. 2. Les différents outils de l’imagerie des voies aériennes La TDM multicoupes (ou multidétecteurs) est le standard actuel nécessaire et pratiquement toujours disponible pour une exploration optimale des voies aériennes. La performance des scanners, très simplement appréciée par le nombre de canaux (ou barrettes ou coupes) qui va de 4 à 64, ne modifie de façon significative que la durée de l’acquisition, de l’ordre de 5 à 25 secondes alors que la résolution spatiale est peu modifiée. Une acquisition volumique sur tout le thorax en coupes fines millimétriques ou inframillimétriques pendant une brève apnée permet une évaluation précise des anomalies focales et diffuse des voies aériennes [1–3]. L’injection de produit de contraste n’est habituellement pas nécessaire dans l’exploration des affections diffuses des voies aériennes. Il est important de souligner que les paramètres d’acquisition peuvent être réglés de manière à obtenir une irradiation minimale sans diminuer l’information diagnostique grâce au contraste naturel des voies aériennes avec l’air intra et extrapulmonaire. En raison du très grand nombre de coupes reconstruites (de l’ordre de 300 à 500 images), l’analyse des coupes individuelles est au mieux réalisée en les faisant défiler en mode cinéma à la console. Enfin l’utilisation de la synchronisation spirométrique permet le contrôle du temps respiratoire au cours de l’acquisition, mais son emploi n’est pas d’utilisation en routine [4]. Les reconstructions bi- et tridimensionnelles de l’arbre aérien complètent cette analyse (Fig. 1) [5]. Les reconstructions multiplanaires sont bidimensionnelles et possibles dans n’importe quel axe avec une qualité aujourd’hui égale à celle des coupes axiales natives en raison de l’isotropie du voxel élémentaire. Elles sont de réalisation instantanée à la console et l’opérateur peut en déterminer l’épaisseur de manière interactive. Elles permettent d’apprécier la topographie précise des dilatations bronchiques, d’analyser et de caractériser les sténoses selon tous les axes [6]. Les reconstructions dites en projection d’intensité minimale (minIP ou minimal intensity projection) projettent sur un plan les pixels de densité aérique du volume considéré et selon des angles de vue multiples. Ces reconstructions sont appliquées dans un plan de référence, habituellement sur une tranche du volume d’acquisition. La colonne d’air de l’arbre aérien est ainsi imagée et visible sous des
angles multiples, comme le sont les zones parenchymateuses à contenu aérien (emphysème, rayon de miel) et les zones d’hypoperfusion focales. Ces reconstructions sont surtout utiles pour la recherche l’emphysème ou de signes d’atteinte des petites voies aériennes. À la différence du minIP, le rendu volumique utilise tous les pixels du volume et des valeurs de transparence pour sélectionner les organes à visualiser. Les données sont segmentées par la sélection de préprogrammes installés sur les consoles de post-traitement mais les couleurs, opacités et transparence peuvent être modifiées de manière interactive [7]. Elles permettent l’extraction de l’arbre aérien jusqu’au niveau sous-segmentaire inclus et permettent surtout une évaluation des sténoses [3]. L’endoscopie virtuelle offre un rendu interne en perspective des parois trachéobronchiques avec une navigation possible dans l’arbre aérien interactive, antérograde et rétrograde. Elle permet une exploration en temps réel jusqu’aux branches sous-segmentaires avec une excellente corrélation à l’endoscopie pour la localisation, la morphologie et l’importance des sténoses. Elle ne permet cependant ni l’approche de la cause d’une sténose ni l’évaluation de l’état de la muqueuse bronchique [1]. Les techniques de bronchographie virtuelles développées à partir d’algorithmes de traitement d’images originaux permettent d’obtenir et d’apprécier les variations fines du calibre bronchique jusqu’aux neuvièmes générations bronchiques environ. Elles ne sont pas présentes sur les consoles de post-traitement des constructeurs de scanners et sont développées à l’occasion de projets de recherche clinique par des laboratoires de recherche en imagerie. Ces techniques sont nécessaires à la quantification de paramètres de surface et d’épaisseur de la paroi bronchique [8]. Les mesures d’épaisseur et de paroi bronchique dépendent fortement de l’état respiratoire au cours de l’acquisition et de l’angle du plan de coupe avec l’axe bronchique. Cette dernière condition est rendue possible par la reconstruction 3D de l’arbre aérien et la construction de son squelette, puis de coupes perpendiculaires à son axe. Plusieurs méthodes ont été publiées mais elles ne sont utilisées et développées actuellement que dans le cadre de protocole de recherche clinique [8]. Une fois cette étape effectuée, la reconnaissance automatique des contours des parois internes et externes des bronches est souhaitable pour éviter les erreurs de parallaxe et diminuer la variabilité individuelle. Différentes méthodes ont été proposées [9–13]. Nous avons développé et validé une méthode fondée sur des études sur fantôme, sur poumon excisé et insufflé et l’expérimentation clinique (Fig. 2) [14]. Les voies aériennes distales ne sont pas accessibles directement au scanner car les dimensions de leur paroi sont en deçà de son seuil de résolution. Elles peuvent être indirectement évaluées par l’analyse visuelle de la densité du parenchyme. La densité pulmonaire mesurée en dehors des grosses bronches et gros vaisseaux est une moyenne de l’air intrapulmonaire, du tissu pulmonaire, bronchiolaire et des parois capillaires et du sang intracapillaire. Toute modification de l’un de ces éléments est donc à l’origine d’une variation de densité. Les mesures de densité pulmonaires développées depuis plus d’une décennie ont été très largement appliquées à la quantification de l’emphysème pulmonaire [15]. Lorsqu’elles sont employées sur des
F. Laurent et al. / Revue française d’allergologie et d’immunologie clinique 46 (2006) 267–273
269
Fig. 1. Asthme modéré : coupes en inspiration (a), expiration (b) et reconstruction multiplanaire (c) dans l’axe de la bronche lobaire inférieure, minIP (d) et reconstruction 3D de l’ensemble de l’arbre aérien (e). Les zones d’hypodensités en expiration représentent le piégeage.
270
F. Laurent et al. / Revue française d’allergologie et d’immunologie clinique 46 (2006) 267–273
Fig. 2. À partir de coupes natives transverses (a), reconstruction 3D et squelettisation de l’arbre bronchique (b), puis reconstructions de coupes perpendiculaires à l’axe bronchique principal (c) et segmentation automatique d’une bronche (tête de flèche en a et flèche en b) permettant les mesures de la surface de section et de
coupes acquises en expiration ou au cours de l’expiration forcée, ces méthodes peuvent être appliquées à l’étude des petites voies aériennes [16–18]. Le gradient antéropostérieur qui caractérise la densité du parenchyme en décubitus dorsal augmente en effet de façon significative lors d’une expiration, et ce de façon pratiquement homogène à l’exception de quelques lobules surtout basaux et déclives [19]. Une absence d’augmentation de densité qu’elle soit focale ou diffuse, à condition que sa surface excède celle d’un segment pulmonaire, reflète donc le degré d’obstruction des petites voies aériennes. Les zones hypodenses qui en résultent sur une coupe TDM constituent le piégeage [20]. Il peut s’évaluer visuellement ou par des mesures de densité sous forme d’histogrammes après segmentation des contours du poumon et extraction des gros vaisseaux [21,22]. La recherche et la quantification d’un piégeage en TDM reposent donc sur l’acquisition de coupes en expiration, état respiratoire difficilement reproductible en l’absence de couplage avec un spiromètre, ce qui complique sensiblement la méthode. Une variante, facile à réaliser en multicoupes, consiste à acquérir les coupes au cours de l’expiration et serait plus sensible pour la démonstration d’un piégeage mais il n’existe actuellement pas de consensus sur la méthode à employer [23]. En revanche, un certain degré de piégeage est aussi présent chez 50 % des sujets en l’absence de toute pathologie et d’autant plus qu’ils sont âgés [24]. Il est aussi très fréquent et important chez les fumeurs, et l’absence de seuil entre sujets normaux, fumeurs et sujets porteurs d’une BPCO ou d’un asthme est un obstacle à l’utilisation de la mesure du piégeage comme index quantitatif pertinent dans les maladies des petites voies aériennes. L’IRM, dans son acception classique d’imagerie par résonance magnétique protonique, n’est pas une technique performante pour l’exploration du poumon en raison, d’une part, de sa faible résolution spatiale, et d’autre part, du faible signal généré par l’air intrapulmonaire et des microchamps magnétiques dus aux interfaces air–tissu [25]. La visualisation des voies aériennes centrales intramédiastinales est possible en
IRM avec une résolution spatiale inférieure à celle du scanner mais une excellente résolution temporelle. En revanche, les voies aériennes intrapulmonaires sont pratiquement invisibles avec les séquences classiques. Il est toutefois possible d’obtenir une imagerie régionale de la ventilation pulmonaire d’excellente qualité, statique et dynamique, en utilisant des séquences adaptées et des gaz polarisés, principalement l’hélium [26– 33]. La mise en œuvre de ces techniques est cependant complexe ce qui ne permet pas pour l’instant son utilisation en routine. L’oxygène, grâce à ses propriétés paramagnétiques, est aussi un agent de contraste permettant d’augmenter le signal ventilé, mais cette augmentation ne dépasse pas 15 % et la rapidité de diffusion dans les veines pulmonaires complique l’interprétation des images [34]. Le grand attrait de l’IRM est sa totale innocuité. D’importantes recherches sont effectuées pour rendre la technique plus facilement réalisable et cerner ses indications. Il est probable qu’elle soit appelée à jouer un rôle important dans la compréhension des phénomènes physiopathologiques et l’évaluation des thérapeutiques au cours de la prochaine décennie [35]. 3. Application dans l’asthme Le scanner, en permettant l’observation des bronches au niveau individuel s’est imposé comme un outil unique de l’étude des mécanismes et de la physiopathologie dans l’asthme chez l’homme et l’animal, là où les tests fonctionnels ne peuvent en effet fournir que des informations globales et moyennées de l’ensemble de l’arbre aérien [36]. Les indications cliniques de l’utilisation d’une technique d’imagerie dans l’asthme reposent surtout sur l’élimination de diagnostics d’affections respiratoires cliniquement voisines telles que l’aspergillose bronchopulmonaire allergique, la pneumonie d’hypersensibilité ou le syndrome de Churg et Strauss [37]. Plusieurs études cliniques ont rapportées la présence d’anomalies morphologiques au cours de la maladie asthmatique, bronchectasies cylindriques, épais-
F. Laurent et al. / Revue française d’allergologie et d’immunologie clinique 46 (2006) 267–273
sissement des parois bronchiques et piégeage expiratoire dans l’asthme sont fréquents [38–41]. Des micronodules centrolobulaires et des impactions mucoïdes, des bronchiolectasies, des atélectasies sous-segmentaires responsables d’images linéaires sont aussi possibles. Elles reflètent l’obstruction des voies aériennes [42]. Le piégeage traduit l’obstruction des petites voies aériennes distales et la vasoconstriction hypoxique qui l’accompagne. Plusieurs études ont évalué la modification de densité pulmonaire en expiration qui traduit ce piégeage [43–47] et les plus récentes ont montré qu’il était lié à l’âge et à la sévérité de l’asthme [48]. Les dilatations bronchiques sont de causes variées. En dehors d’authentiques altérations pariétales liées au remodelage et aux conséquences des surinfections répétées, l’impression de dilatation de la lumière bronchique est parfois simplement créée par l’épaississement de la paroi [49]. L’épaississement de paroi est donc un signe qui présente une grande variabilité inter- et intra-observateur [50]. Des mesures objectives sont souhaitables et aujourd’hui réalisables grâce aux progrès du traitement d’image [51–54]. L’augmentation de l’épaississement pariétal avec la sévérité et la durée de la maladie suggère qu’il traduit le remodelage pariétal [48,51– 55]. La TDM a permis chez l’asthmatique d’objectiver au cours d’épreuves de bronchoconstriction à la métacholine ou de simple bronchodilatation au Salbutamol la diminution de calibre et le retour au calibre initial voire au-delà [51,53,56]. Couplées aux mesures de densité, ces épreuves pharmacologiques ont montré l’importance des petites voies aériennes dans le phénomène de bronchoconstriction et le rôle de l’inflammation des petites voies aériennes [51,53,56]. Les études en IRM à l’hélium chez l’asthmatique ont toutefois permis de mettre en évidence des défauts de ventilation lobulaires périphériques et transitoires [57]. TDM et IRM sont amenées à remplacer la scintigraphie de ventilation irradiante et moins sensible [58].
tances des voies aériennes [61]. Chez les asthmatiques sévères, la fréquence dépendance des résistances des voies aériennes mesurées par oscillations forcées et sondes œsophagiennes, est un argument en faveur de l’hétérogénéité de la bronchoconstriction [62]. Là aussi, une mesure des paramètres bronchiques chez de tels patients permettrait de confirmer une telle hétérogénéité. Lorsque l’on analyse la partie expiratoire d’une courbe débit–volume avant puis après une inspiration profonde, on observe chez le sujet sain une augmentation des débits bronchiques distaux traduisant une relaxation bronchique [63]. Chez l’asthmatique en revanche, on observe soit une absence de modification soit une diminution des débits bronchiques distaux traduisant une contraction bronchique [63]. La confirmation morphométrique d’un tel phénomène serait importante car la perte de l’étirement bronchique lors de la respiration chez l’asthmatique (tidal stress) dont les bronches sont remodelées, serait un élément important dans la genèse de l’hyperréactivité bronchique. 5. Conclusion Au total, les outils d’imagerie permettent l’exploration morphologique non invasive des voies aériennes chez l’asthmatique comme chez le sujet sain. Des analyses directes de l’épaississement pariétal des bronches proximales, ou indirectes du piégeage des bronches distales sont aujourd’hui possibles en TDM. Ces outils devraient également permettre une meilleure analyse des relations structure–fonction dans l’obstruction bronchique. Références [1]
4. Perspectives L’étude précise en TDM des dimensions des voies aériennes in vivo permet d’envisager une étude plus poussée des relations structure–fonction. Récemment, Mauroy et al. prédisaient les variations de résistance des voies aériennes le long de l’arbre bronchique à partir d’un facteur d’homothétie conditionnant le changement de diamètre et de longueur des bronches à chaque génération [59]. Cette modélisation mathématique utilisait des mesures anatomiques effectuées en post mortem dans les année 1960 [60]. Le facteur d’homothétie a pu alors être estimé à 0,85 ce qui correspond à un espace mort anatomique surdimensionné, permettant le contrôle du calibre des voies aériennes sans compromettre la mécanique ventilatoire. Une meilleure connaissance de la morphométrie des voies aériennes, grâce à l’utilisation de mesures effectuées in vivo chez l’homme sain ou asthmatique, permettrait ainsi de mieux appréhender les processus physiologiques d’écoulement de l’air. De plus, d’autres modèles mathématiques prédisent qu’une bronchoconstriction hétérogène est plus délétère sur les résis-
271
Ferretti GR, Bricault I, Coulomb M. Virtual tools for imaging of the thorax. Eur Respir J 2001;18:381–92. [2] Grenier PA, Beigelman-Aubry C, Fetita C, Martin-Bouyer Y. Multidetector-row CT of the airways. Semin Roentgenol 2003;38:146–57. [3] Boiselle PM. Multislice helical CT of the central airways. Radiol Clin North Am 2003;41:561–74. [4] Kohz P, Stabler A, Beinert T, et al. Reproducibility of quantitative, spirometrically controlled CT. Radiology 1995;197:539–42. [5] Salvolini L, Bichi Secchi E, Costarelli L, De Nicola M. Clinical applications of 2D and 3D CT imaging of the airways a review. Eur J Radiol 2000;34:9–25. [6] Boiselle PM, Reynolds KF, Ernst A. Multiplanar and three-dimensional imaging of the central airways with multidetector CT. AJR Am J Roentgenol 2002;179:301–8. [7] Rémy-Jardin M, Remy J, Artaud D, Fribourg M, Naili A. Tracheobronchial tree: assessment with volume rendering technical aspects. Radiology 1998;208:393–8. [8] Fetita CI, Preteux F, Beigelman-Aubry C, Grenier P. Pulmonary airways: 3-D reconstruction from multislice CT and clinical investigation. IEEE Trans Med Imaging 2004;23:1353–64. [9] Amirav I, Kramer SS, Grunstein MM, Hoffman EA. Assessment of methacholine-induced airway constriction by ultrafast high-resolution computed tomography. J Appl Physiol 1993;75:2239–50. [10] Prêteux F, Fetita C, Capderou A, Grenier P. Modeling, segmentation and caliber estimation of bronchi in high resolution computerized tomography. J Electron Imaging 1999;8:36–45.
272
F. Laurent et al. / Revue française d’allergologie et d’immunologie clinique 46 (2006) 267–273
[11] Reinhardt JM, D’Souza ND, Hoffman EA. Accurate measurement of intrathoracic airways. IEEE Trans Med Imaging 1997;16:820–7. [12] Wood SA, Zerhouni EA, Hoford JD, Hoffman EA, Mitzner W. Measurement of three-dimensional lung tree structures by using computed tomography. J Appl Physiol 1995;79:1687–97. [13] King GG, Muller NL, Pare PD. Evaluation of airways in obstructive pulmonary disease using high-resolution computed tomography. Am J Respir Crit Care Med 1999;159:992–1004. [14] Berger P, Perot V, Desbarats P, Tunon-de-Lara JM, Marthan R, Laurent F. Airway wall thickness in cigarette smokers: quantitative thin-section CT assessment. Radiology 2005;235:1055–64. [15] Stern EJ, Frank MS. CT of the lung in patients with pulmonary emphysema: diagnosis, quantification, and correlation with pathologic and physiologic findings. AJR Am J Roentgenol 1994;162:791–8. [16] Arakawa H, Webb WR. Air trapping on expiratory high-resolution CT scans in the absence of inspiratory scan abnormalities: correlation with pulmonary function tests and differential diagnosis. AJR Am J Roentgenol 1998;170:1349–53. [17] Arakawa H, Webb WR. Expiratory high-resolution CT scan. Radiol Clin North Am 1998;36:189–209. [18] Arakawa H, Webb WR, McCowin M, Katsou G, Lee KN, Seitz RF. Inhomogeneous lung attenuation at thin-section CT: diagnostic value of expiratory scans. Radiology 1998;206:89–94. [19] Stern EJ, Webb WR, Gamsu G. Dynamic quantitative computed tomography. A predictor of pulmonary function in obstructive lung diseases. Invest Radiol 1994;29:564–9. [20] Austin JH, Muller NL, Friedman PJ, et al. Glossary of terms for CT of the lungs: recommendations of the Nomenclature Committee of the Fleischner Society. Radiology 1996;200:327–31. [21] Goldin JG. Quantitative CT of the lung. Radiol Clin North Am 2002;40: 145–62. [22] Goldin JG. Quantitative CT of emphysema and the airways. J Thorac Imaging 2004;19:235–40. [23] Lucidarme O, Coche E, Cluzel P, Mourey-Gerosa I, Howarth N, Grenier P. Expiratory CT scans for chronic airway disease: correlation with pulmonary function test results. AJR Am J Roentgenol 1998;170:301–7. [24] Lee KW, Chung SY, Yang I, Lee Y, Ko EY, Park MJ. Correlation of aging and smoking with air trapping at thin-section CT of the lung in asymptomatic subjects. Radiology 2000;214:831–6. [25] Berthezene Y, Revel D, Bendib K, Croisille P, Amiel, M. MRI of the pulmonary parenchyma. Clinical value and research prospects. J Radiol 1997;78:347–51. [26] Chen XJ, Moller HE, Chawla MS, et al. Spatially resolved measurements of hyperpolarized gas properties in the lung in vivo. Part I: diffusion coefficient. Magn Reson Med 1999;42:721–8. [27] Chen XJ, Moller HE, Chawla MS, et al. Spatially resolved measurements of hyperpolarized gas properties in the lung in vivo. Part II: T * (2). Magn Reson Med 1999;42:729–37. [28] de Lange EE, Mugler 3rd JP, Brookeman JR, et al. Lung air spaces: MR imaging evaluation with hyperpolarized 3He gas. Radiology 1999;210: 851–7. [29] Kauczor HU, Hanke A, Van Beek EJ. Assessment of lung ventilation by MR imaging: current status and future perspectives. Eur Radiol 2002;12: 1962–70. [30] Kauczor HU, Eberle B. Elucidation of structure-function relationships in the lung: contributions from hyperpolarized 3helium MRI. Clin Physiol Funct Imaging 2002;22:361–9. [31] McAdams HP, Hatabu H, Donnelly LF, Chen Q, Tadamura E, MacFall JR. Novel techniques for MR imaging of pulmonary airspaces. Magn Reson Imaging Clin N Am 2000;8:205–19. [32] McAdams HP, Palmer SM, Donnelly LF, Charles HC, Tapson VF, MacFall JR. Hyperpolarized 3He-enhanced MR imaging of lung transplant recipients: preliminary results. AJR Am J Roentgenol 1999;173: 955–9. [33] Viallon M, Cofer GP, Suddarth SA, et al. Functional MR microscopy of the lung using hyperpolarized 3He. Magn Reson Med 1999;41:787–92.
[34] Chen Q, Jakob PM, Griswold MA, Levin DL, Hatabu H, Edelman RR. Oxygen enhanced MR ventilation imaging of the lung. MAGMA 1998; 7:153–61. [35] Kauczor HU, Chen XJ, van Beek EJ, Schreiber WG. Pulmonary ventilation imaged by magnetic resonance: at the doorstep of clinical application. Eur Respir J 2001;17:1008–23. [36] Brown RH, Mitzner W. Understanding airway pathophysiology with computed tomograpy. J Appl Physiol 2003;95:854–62. [37] Lynch DA. Imaging of asthma and allergic bronchopulmonary mycosis. Radiol Clin North Am 1998;36:129–42. [38] Paganin F, Trussard V, Seneterre E, et al. Chest radiography and high resolution computed tomography of the lungs in asthma. Am Rev Respir Dis 1992;146:1084–7. [39] Grenier P, Mourey-Gerosa I, Benali K, et al. Abnormalities of the airways and lung parenchyma in asthmatics: CT observations in 50 patients and inter- and intraobserver variability. Eur Radiol 1996;6:199–206. [40] Lynch DA, Newell JD, Tschomper BA, Cink TM, Newman LS, Bethel R. Uncomplicated asthma in adults: comparison of CT appearance of the lungs in asthmatic and healthy subjects. Radiology 1993;188:829–33. [41] Park JW, Hong YK, Kim CW, Kim DK, Choe KO, Hong CS. Highresolution computed tomography in patients with bronchial asthma: correlation with clinical features, pulmonary functions and bronchial hyperresponsiveness. J Investig Allergol Clin Immunol 1997;7:186–92. [42] Gruden JF, Webb WR, Warnock M. Centrilobular opacities in the lung on high-resolution CT: diagnostic considerations and pathologic correlation. AJR Am J Roentgenol 1994;162:569–74. [43] Heremans A, Verschakelen JA, Van fraeyenhoven L, Demedts M. Measurement of lung density by means of quantitative CT scanning. A study of correlations with pulmonary function tests. Chest 1992;102:805–11. [44] Newman KB, Lynch DA, Newman LS, Ellegood D, Newell Jr. JD. Quantitative computed tomography detects air trapping due to asthma. Chest 1994;106:105–9. [45] Biernacki W, Redpath AT, Best JJ, MacNee W. Measurement of CT lung density in patients with chronic asthma. Eur Respir J 1997;10: 2455–9. [46] Laurent F, Latrabe V, Raherison C, Marthan R, Tunon-de-Lara JM. Functional significance of air trapping detected in moderate asthma. Eur Radiol 2000;10:1404–10. [47] Mitsunobu F, Mifune T, Ashida K, et al. Low-attenuation areas of the lungs on high-resolution computed tomography in asthma. J Asthma 2001;38:413–22. [48] Mitsunobu F, Tanizaki Y. The use of computed tomography to assess asthma severity. Curr Opin Allergy Clin Immunol 2005;5:85–90. [49] Grenier PA, Beigelman-Aubry C, Fetita C, Preteux F, Brauner MW, Lenoir S. New frontiers in CT imaging of airway disease. Eur Radiol 2002;12:1022–44. [50] Bankier AA, Fleischmann D, De Maertelaer V, et al. Subjective differentiation of normal and pathological bronchi on thin-section CT: impact of observer training. Eur Respir J 1999;13:781–6. [51] Beigelman-Aubry C, Capderou A, Grenier PA, et al. Mild intermittent asthma: CT assessment of bronchial cross-sectional area and lung attenuation at controlled lung volume. Radiology 2002;223:181–7. [52] King GG, Carroll JD, Muller NL, et al. Heterogeneity of narrowing in normal and asthmatic airways measured by HRCT. Eur Respir J 2004; 24:211–8. [53] King GG, Moore BJ, Seow CY, Pare PD. Airway narrowing associated with inhibition of deep inspiration during methacholine inhalation in asthmatics. Am J Respir Crit Care Med 2001;164:216–8. [54] Niimi A, Matsumoto H, Amitani R, et al. Airway wall thickness in asthma assessed by computed tomography. Relation to clinical indices. Am J Respir Crit Care Med 2000;162:1518–23. [55] Niimi A, Matsumoto H, Takemura M, Ueda T, Nakano Y, Mishima M. Clinical assessment of airway remodeling in asthma: utility of computed tomography. Clin Rev Allergy Immunol 2004;27:45–58. [56] Herold CJ, Brown RH, Mitzner W, Links JM, Hirshman CA, Zerhouni EA. Assessment of pulmonary airway reactivity with highresolution CT. Radiology 1991;181:369–74.
F. Laurent et al. / Revue française d’allergologie et d’immunologie clinique 46 (2006) 267–273 [57] Altes TA, Powers PL, Knight-Scott J, et al. Hyperpolarized 3He MR lung ventilation imaging in asthmatics: preliminary findings. J Magn Reson Imaging 2001;13:378–84. [58] Pellegrino R, Biggi A, Papaleo A, Camuzzini G, Rodarte JR, Brusasco V. Regional expiratory flow limitation studied with Technegas in asthma. J Appl Physiol 2001;91:2190–8. [59] Mauroy B, Filoche M, Weibel ER, Sapoval B. An optimal bronchial tree may be dangerous. Nature 2004;427:633–6. [60] Weibel. Morphometry of the human lung. Berlin: Springer; 1963.
273
[61] Gillis HL, Lutchen KR. Airway remodeling in asthma amplifies heterogeneities in smooth muscle shortening causing hyperresponsiveness. J Appl Physiol 1999;86:2001–12. [62] Lutchen KR, Jensen A, Atileh H, et al. Airway constriction pattern is a central component of asthma severity: the role of deep inspirations. Am J Respir Crit Care Med 2001;164:207–15. [63] Skloot G, Permutt S, Togias A. Airway hyperresponsiveness in asthma: a problem of limited smooth muscle relaxation with inspiration. J Clin Invest 1995;96:2393–403.