Bilan d’imagerie initial de métastases hépatiques de cancer colorectal

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Journal de Radiologie Diagnostique et Interventionnelle (2014) xxx, xxx—xxx

FORMATION MÉDICALE CONTINUE : LE POINT SUR. . .

Bilan d’imagerie initial de métastases hépatiques de cancer colorectal夽 F. Legou a,c, M. Chiaradia a,c, L. Baranes a,b, F. Pigneur a, B. Zegai a, M. Djabbari a, J. Calderaro c,d, A. Laurent c,e, H. Kobeiter a,c, A. Rahmouni a,c, A. Luciani a,∗,c,e a

Groupe Henri Mondor Albert Chenevier, imagerie médicale, AP—HP, 94010 Créteil, France Groupe Henri Mondor Albert Chenevier, médecine nucléaire, AP—HP, 94010 Créteil, France c Faculté de médecine, université Paris-Est Créteil, 94010 Créteil, France d Groupe Henri Mondor Albert Chenevier, anatomopathologie, AP—HP, 94010 Créteil, France e Inserm U955, équipe 18, 94010 Créteil, France b

MOTS CLÉS Lésions secondaires ; Cancer colorectal ; IRM ; TDM ; TEP-TDM

Résumé La prise en charge avant résection des lésions secondaires intra-hépatiques est multidisciplinaire, le rôle des radiologues et des médecins nucléaires y est majeur. Conformément au guide du bon usage des examens d’imagerie, l’approche doit être multimodale : la tomodensitométrie thoraco-abdomino-pelvienne et l’IRM hépatique sont incontournables ; la TEP-TDM apporte des éléments importants, notamment pour les métastases intra-abdominales extra-hépatiques. Cette approche multimodale souligne l’importance d’une prise en charge adaptée et précoce de ces patients en imagerie, ainsi que le rôle central des réunions de concertation pluridisciplinaire en oncologie. © 2014 Éditions franc ¸aises de radiologie. Publié par Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

DOI de l’article original : http://dx.doi.org/10.1016/j.diii.2014.03.007. Ne pas utiliser, pour citation, la référence franc ¸aise de cet article, mais celle de l’article original paru dans Diagnostic and Interventional Imaging, en utilisant le DOI ci-dessus. ∗ Auteur correspondant. Groupe Henri Mondor Albert Chenevier, imagerie médicale, AP—HP, 51, avenue du Maréchal-de-Lattre-de-Tassigny, 94010 Créteil cedex, France. Adresse e-mail : [email protected] (A. Luciani). 夽

http://dx.doi.org/10.1016/j.jradio.2014.03.004 2211-5706/© 2014 Éditions franc ¸aises de radiologie. Publié par Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

JRDIA-449; No. of Pages 8

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2 Le pronostic des patients atteints de cancer colorectal est dominé par l’existence ou non de lésions secondaires, en particulier hépatiques. Ces métastases hépatiques concernent 20 à 70 % des malades en fonction des séries [1] et elles sont uniquement intra-hépatiques dans environ 30 % des cas. Il est maintenant admis que le traitement local des métastases hépatiques, associé à un traitement adjuvant péri-opératoire, favorise la survie sans récidive et la survie globale [2—4]. Dans ce contexte, l’objectif de l’imagerie avant résection est de permettre la détection exhaustive et globale des lésions secondaires et leur localisation, afin de poser les principes de la résection locale, mais également d’évaluer la réponse à un traitement adjuvant éventuel, et d’apprécier son éventuelle toxicité. En effet, la chimiothérapie préopératoire est reconnue comme un facteur de morbidité [5]. L’objectif de cet article est donc d’exposer les recommandations actuelles en termes d’imagerie indispensable avant résection de métastases hépatiques de cancer colorectal, avant de proposer un parcours de soins en imagerie adapté à cette stratégie.

Imagerie pour bilan de résécabilité de métastases hépatiques : comparaison des performances diagnostiques Les données de la littérature sont riches de plusieurs méta-analyses ayant évalué de manière comparative l’échographie, la tomodensitométrie (TDM), l’imagerie par résonance magnétique (IRM), la tomographie par émission de positons couplée au fluorodésoxyglucose (TEP au FDG), et la TEP-TDM pour le diagnostic des lésions secondaires. Dans une première méta-analyse, publiée par l’équipe de Kinkel et al. [6] ayant réévalué 111 études, incluant 9 études ultrasonographiques (509 patients), 25 études tomodensitométriques (1747 patients), 11 études reposant sur l’IRM (401 patients) et 9 études incluant la TEP (423 patients), les sensibilités respectives étaient de 55 % pour l’échographie, de 72 % pour la TDM, de 76 % pour l’IRM et de 90 % pour la

F. Legou et al. TEP couplée au FDG à spécificité équivalente entre les différentes modalités. Ces résultats ont été modifiés récemment dans une méta-analyse publiée par Floriani et al. [7], basée sur une revue de 6030 articles et une évaluation de 25 études spécifiques : les chiffres de sensibilités respectives sont de 63 à 97 % pour l’échographie, de 74,8 à 95,6 % pour le scanner, de 80,1 à 97,2 % pour l’IRM et de 93,8 à 98,7 % pour la TEP couplée au FDG. L’IRM semble montrer dans cette étude une meilleure sensibilité que le scanner, tant pour une analyse par patient que pour une analyse par lésion (Fig. 1).

Quelle est la place de la TEP-TDM dans la prise en charge des métastases de carcinome colorectal avant résection hépatique ? La TEP-TDM joue un rôle important dans la prise en charge des malades avec carcinome colorectal avant résection. Dans une étude de 2007 incluant 131 patients, dont 75 avec cancer colorectal, Chua et al. [8] ont suggéré qu’il existait une modification de la prise en charge liée à l’utilisation de la TEP chez 25 % des patients. Cette étude reposait cependant sur une étude de 5 ans et les paramètres d’acquisition tomodensitométriques qui étaient utilisés pour comparer les données scanner à celles de la TEP étaient variables, avec une collimation oscillant entre 4 × 1 mm ou 4 × 2,5 mm. Par ailleurs, comme dans plusieurs études incluant la TEP-TDM, il n’existait pas d’examen de référence pour l’évaluation des lésions manquées en tomodensitométrie, mais positives en TEP, ce qui concernait notamment les lésions extrahépatiques. Les équipes du CHRU de Lille [9] ont souhaité apporter un éclairage quant à ces lésions étiquetées positives en TEP et non détectées sur les autres modalités. Reprenant une série de 53 patients éligibles à une résection de métastases hépatiques de cancer colorectal, les auteurs ont réalisé en préopératoire un examen TEP et un examen scanner chez les mêmes malades, avec un écart entre la TEP et la TDM de moins de 61 jours (moyenne d’écart de 24 jours). Toutes les lésions détectées par l’imagerie faisaient l’objet d’une exploration chirurgicale permettant une corrélation anatomopathologique exhaustive. Au total,

Figure 1. A. Scanner hépatique en coupe axiale, après injection de produit de contraste au temps portal : présence de deux lésions secondaires (flèches fines). B. IRM de diffusion (b = 100 sec/mm2 ) : découverte d’une lésion supplémentaire dans le segment 2 (tête de flèche).

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Stratégie d’imagerie des métastases de cancer colorectal avant résection 119 lésions tumorales métastatiques ont été détectées dans la population étudiée. Il existait une discordance entre l’imagerie préopératoire et le constat final après exploration chirurgicale pour 37 des 119 lésions, soit 31 % des cas : 26 discordances concernaient le foie et un nombre identique de lésions était manqué en TEP et en TDM, dont 9 lésions de moins de 1 cm omises par la TEP. Onze discordances abdominales étaient notées en dehors du foie, incluant notamment des lésions de carcinose péritonéale dont une majorité (6/8) était manquée par le scanner, alors qu’un nombre plus important était détecté en TEP. Aucune lésion thoracique n’était manquée par les deux modalités d’imagerie. Au total, les auteurs rapportaient un impact positif certain de la TEP sur 5 patients (soit 9 % des cas), mais avec un faux positif chez 3 patients (6 % des cas), notamment avec la caractérisation d’une adénopathie médiastinale et de deux lésions osseuses qui n’étaient pas confirmées comme métastatiques. Dans une étude récente [10] réalisée dans le cadre d’une étude prospective évaluant les concordances entre le nombre et la localisation des lésions secondaires en préopératoire chez des patients présentant un carcinome colorectal métastatique éligibles à une résection chirurgicale, les auteurs confirment ces données : les conclusions de cette étude incitent à la nécessaire réalisation d’une tomodensitométrie et d’une IRM dans le bilan préopératoire de patients suspects de métastases de carcinome colorectal, et suggèrent que le rôle de la TEP est particulièrement important pour détecter des métastases intra-abdominales extra-hépatiques, potentiellement résécables (Fig. 2). Plus récemment, Ayez et al. [11], sur la base d’une étude rétrospective, ont suggéré que quel que soit l’impact en termes de détection de lésions secondaires de la TEP-TDM avant résection, celle-ci ne modifiait pas la survie sans progression ou la survie globale. Il s’agit en effet d’un enjeu majeur que d’évaluer de manière prospective l’impact des optimisations instrumentales en imagerie morphologique, fonctionnelle ou métabolique sur la survie globale des patients. Dans tous les cas, il faut rappeler que les TEP-TDM préopératoires en situation de résection de métastases hépatiques ne doivent pas être réalisées moins d’un mois après la fin de la dernière cure de chimiothérapie, une TEP réalisée plus précocement étant une source de faux négatifs importants pouvant atteindre 86,7 %, comme rappelé par l’étude de Glazer et al. [12] (Fig. 3).

Pourquoi une telle de place de l’IRM ? Une optimisation instrumentale en constante évolution Outre le développement des acquisitions parallèles et des acquisitions dynamiques avec coupes millimétriques, deux fortes optimisations instrumentales, au cours de ces dix dernières années, ont optimisé notablement la détection et la caractérisation des lésions secondaires intra-hépatiques en IRM. Il s’agit de l’imagerie de diffusion et de l’utilisation de produit de contraste hépatospécifique. L’utilisation de ces deux techniques, de fac ¸on indépendante ou combinée, apporte les meilleurs résultats en termes de sensibilité, de spécificité, et d’exactitude quant à la caractérisation des lésions secondaires hépatiques [13,14] (Fig. 2). Dans une étude récente, Chung et al. ont évalué l’impact

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de l’utilisation de produit de contraste hépatospécifique incluant des particules d’oxyde de fer et de l’acide gadoxétique (gadolinium EOB-DPTA, Primovist, Bayer), permettant tous les deux d’augmenter le contraste entre les lésions secondaires et le foie sous-jacent [15]. Il n’existait pas de différence en termes d’exactitude, de sensibilité ou de valeur prédictive positive de ces deux produits de contraste, concernant les lésions de plus de 10 mm. En revanche, l’utilisation de produits de contraste hépatospécifiques, notamment le gadolinium EOB-DPTA, permettait d’augmenter l’exactitude et la sensibilité pour la détection des lésions de moins de 10 mm. Ces données ont été confirmées plus récemment dans un travail de Koh et al. [16]. Cette équipe a inclus 417 lésions, dont 107 lésions bénignes et 310 métastases de cancer colorectal chez 72 patients, et a comparé l’impact de l’imagerie de diffusion et de l’imagerie après injection de gadolinium EOB-DTPA, et aussi de la lecture combinée — diffusion et phase hépatocytaire après injection de gadolinium EOB-DTPA. Les auteurs ont rapporté que l’utilisation conjointe de l’imagerie de diffusion et de l’injection de produit de contraste hépatospécifique permettait d’augmenter la détection des lésions, car l’utilisation des traceurs hépatospécifiques permettait notamment de rattraper un certain nombre de lésions du lobe gauche, manquées en imagerie de diffusion du fait des artéfacts de battements cardiaques. Ainsi, le nombre de lésions manquées était de 3 (2 % du nombre total de lésions) pour un des observateurs en utilisant la lecture combinée de l’imagerie de diffusion et de la phase hépatocytaire, contre 26 (13 %) en utilisant uniquement l’imagerie de diffusion en plus des autres séquences d’IRM.

Impact de la chimiothérapie sur les techniques d’imagerie : supériorité de l’IRM En dehors des optimisations instrumentales en IRM, il est reconnu que les chimiothérapies modifient de manière significative le parenchyme hépatique sous-jacent, avec soit des modifications vasculaires, soit l’induction d’une stéatose hépatique [17—21] (Fig. 2H, I). Dans la méta-analyse de Kessel et al. [22], 11 études incluant 223 patients et 906 lésions métastatiques hépatiques de cancer colorectal primitif ont été évaluées. Les auteurs ont particulièrement étudié l’influence de la chimiothérapie néoadjuvante sur les performances de l’imagerie. La sensibilité de l’IRM, même en cas de chimiothérapie préalable, restait supérieure à 72 %, alors qu’elle n’était pas supérieure à 63,4 % pour la TEP-TDM au FDG. Il existe donc un effet majeur de la chimiothérapie adjuvante sur les performances de la TEP-TDM. L’impact est moins marqué sur le résultat du scanner, même si la stéatose hépatique est également une source de réduction de la sensibilité de la TDM pour la détection exhaustive de l’ensemble des lésions.

Que faut-il attendre dans ces conditions de l’IRM-TEP ? Les études cliniques concernant l’impact de l’imagerie hybride lRM-TEP sur la prise en charge des lésions secondaires hépatiques débutent. Dans un travail récent, Catalano et al. [23] ont comparé les performances relatives de l’IRM-TEP simultanée versus la TEP-TDM quant

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4 à la détection de lésions secondaires. L’IRM-TEP semblait pouvoir détecter des lésions supplémentaires chez 41 % des malades, avec un impact clinique direct comparativement à la TEP-TDM chez 24 malades (soit 17,9 %). Ceci

F. Legou et al. était particulièrement vrai pour l’élimination de certaines lésions malignes, la découverte fortuite d’autres cancers, la détection d’adénopathies ou la confirmation de lésions osseuses malignes. Beiderwellen et al. [24] ont également

Figure 2. A. Scanner hépatique avec injection de produit de contraste au temps portal : lésion arrondie du segment 4b, mesurant 2,9 cm (flèche épaisse). B. Après chimiothérapie ciblée, la lésion est plus petite et mesure 1,4 cm ; elle est hypermétabolique au TEP-scanner (flèche fine). C. Elle est également détectée par le scanner au temps portal (flèche). D. Elle est en hypersignal en IRM de diffusion (b = 100 sec/mm2 ) (flèche). E. Cet hypersignal persiste à b = 800 sec/mm2 (flèche). F. Son ADC est restreint (hyposignal : flèche rouge). G. La lésion est en hyposignal avec prise de contraste périphérique après injection au temps portal (flèche). H, I. À noter l’apparition d’une stéatose hépatique induite par la chimiothérapie (chute du signal sur la séquence Out Phase) (I) par rapport à la séquence In Phase (H) (têtes de flèche).

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Stratégie d’imagerie des métastases de cancer colorectal avant résection

Figure 2.

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(Suite.)

évalué chez 70 patients présentant une tumeur primitive (dont 4 un carcinome colorectal) l’apport de l’IRM-TEP par rapport à la TEP-TDM. Il semblait exister une meilleure caractérisation des lésions en IRM-TEP, notamment des lésions intra-hépatiques, mais là encore les données sont préliminaires, compte tenu du faible nombre de patients inclus. Reiner et al. [25] ont suggéré que la simple utilisation de séquences T1 et T2 couplées à la TEP-MR donnait une exactitude diagnostique supérieure à la TEP-TDM et pourrait donc avoir un impact diagnostique plus important sur la prise en charge des malades. Ces données, même préliminaires, suggèrent que la combinaison de l’imagerie métabolique, performante pour la détection de lésions intra-abdominales extra-hépatiques, et de l’IRM, performante pour la détection et la caractérisation des lésions secondaires intra-hépatiques, pourrait à l’avenir jouer un rôle important dans la prise en charge des malades éligibles à une résection. Reste le problème de la détection et de la caractérisation des nodules pulmonaires, pour lesquels le scanner semble garder à ce jour une supériorité.

Recommandations de prise en charge

conjointement par la Société franc ¸aise de radiologie et la Société franc ¸aise de médecine nucléaire, a individualisé comme indication spécifique d’imagerie le bilan d’extension avant résection de métastases hépatiques de cancer colorectal. Dans cette situation clinique spécifique, trois examens sont recommandés : l’IRM hépatique, la tomodensitométrie thoraco-abdomino-pelvienne et la TEP-TDM couplée à l’utilisation du FDG (gbu.radiologie.fr). Ces recommandations sont similaires à la position de consensus proposée par Adams et al. [26] qui recommande en première intention l’IRM dans cette situation clinique. Ces experts rappellent que ceci est particulièrement important pour les lésions de moins de 1 cm où l’imagerie de diffusion et l’imagerie avec produit de contraste hépatospécifique améliorent la détection des lésions, mais également en cas de stéatose ou après chimiothérapie, où l’IRM apparaît supérieure aux autres modalités d’imagerie. Les experts concluaient que la TEP-TDM était utile pour la recherche de métastases intra-abdominales extra-hépatiques, mais insuffisante pour les lésions intra-thoraciques ou pour les lésions intra-hépatiques de moins de 1 cm.

Stratégie de prise en charge

Le guide du bon usage des examens d’imagerie Le guide du bon usage des examens d’imagerie, réalisé sous l’égide de la Haute Autorité de santé (HAS),

Nous l’avons vu, l’IRM, la TEP-TDM et la TDM sont indiquées avant résection de métastases hépatiques de cancer colorectal, chacune avec des objectifs différents en termes

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ARTICLE IN PRESS F. Legou et al.

Figure 3. A. Scanner hépatique après injection au temps portal : masse nécrotique, avec rehaussement fibreux, centrée sur les segments 2—4 (flèche épaisse). B. Une seconde lésion hypodense est détectée en TDM dans le segment 7 (flèche fine). C. En IRM, les deux lésions sont en hyposignal central avec rehaussement périphérique (flèches). D. Les deux lésions sont hypermétaboliques au TEP-TDM (flèches). E. Découverte d’une lésion supplémentaire en IRM injectée au temps portal (cercle). F. Cette troisième lésion n’était vue ni au TDM ni en TEP-TDM (cercle).

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Stratégie d’imagerie des métastases de cancer colorectal avant résection de détection et de caractérisation. L’IRM est à ce jour la technique permettant la détection optimale des métastases intra-hépatiques. Ces éléments pourraient faire modifier les parcours de soins de patients avec cancer colorectal en situation métastatique, potentiellement éligibles à une résection. En effet, il pourrait être recommandé chez ces patients, de réaliser dès la prise en charge initiale de leur maladie, une IRM hépatique, permettant la comparaison optimale avec l’IRM post-chimiothérapie. En effet, seule la comparaison d’une imagerie sur la même modalité peut permettre une évaluation exhaustive des lésions. L’articulation entre médecin oncologue, chirurgien hépatique et radiologue est essentielle. L’éligibilité à un traitement curateur par résection est généralement portée par les réunions de concertation pluridisciplinaire dans des centres spécialisés. Dans ces conditions, au diagnostic pourrait être réalisé en plus de la TDM thoraco-abdominopelvienne une IRM hépatique et une TEP-TDM, permettant ensuite de proposer un suivi de la réponse thérapeutique sur la tomodensitométrie [27], mais permettant aussi, lorsque l’indication opératoire de résection de lésions hépatiques est posée, de pouvoir comparer l’IRM pré-résection à l’IRM initiale et de limiter ainsi le nombre de métastases « disparues ».

Conclusion La prise en charge avant résection des lésions secondaires intra-hépatiques est une prise en charge multidisciplinaire, dans laquelle le rôle des radiologues et des médecins nucléaires est majeur. La TDM thoraco-abdomino-pelvienne et l’IRM hépatique sont incontournables. La TEP-TDM détecte des métastases extra-hépatiques, en particulier intra-abdominales. Le développement de l’IRM-TEP à acquisition simultanée aura très probablement un impact futur sur la prise en charge de ces patients. POINTS À RETENIR • L’IRM est à privilégier pour l’étude des métastases intra-hépatiques. • Considérer tout malade avec lésions secondaires intra-hépatiques comme potentiellement résécable. • Réaliser une IRM hépatique en plus de la TDM thoraco-abdomino-pelvienne dès le début du parcours de prise en charge du patient. • Pouvoir comparer l’IRM pré-résection hépatique à l’IRM de début du traitement. • La TEP-TDM est indiquée dans le bilan pré-résection des lésions secondaires hépatiques. • La TEP est utile notamment pour la détection de localisations intra-abdominales extra-hépatiques. • Un délai de 4 semaines entre la fin de la chimiothérapie et la réalisation de la TEP-TDM est à respecter.

Déclaration d’intérêts Les auteurs déclarent ne pas avoir de conflits d’intérêts en relation avec cet article.

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Références [1] Cromheecke M, de Jong KP, Hoekstra HJ. Current treatment for colorectal cancer metastatic to the liver. Eur J Surg Oncol 1999;25(5):451—63. [2] Leporrier J, Maurel J, Chiche L, Bara S, Segol P, Launoy G. A population-based study of the incidence, management and prognosis of hepatic metastases from colorectal cancer. Br J Surg 2006;93(4):465—74. [3] Nordlinger B, Sorbye H, Glimelius B, Poston GJ, Schlag PM, Rougier P, et al. Perioperative chemotherapy with FOLFOX4 and surgery versus surgery alone for resectable liver metastases from colorectal cancer (EORTC intergroup trial 40983): a randomised controlled trial. Lancet 2008;371(9617):1007—16. [4] Adam R, Delvart V, Pascal G, Valeanu A, Castaing D, Azoulay D, et al. Rescue surgery for unresectable colorectal liver metastases downstaged by chemotherapy: a model to predict long-term survival. Ann Surg 2004;240(4):644—57 [discussion 657—8]. [5] Karoui M, Penna C, Amin-Hashem M, Mitry E, Benoist S, Franc B, et al. Influence of preoperative chemotherapy on the risk of major hepatectomy for colorectal liver metastases. Ann Surg 2006;243(1):1—7. [6] Kinkel K, Lu Y, Both M, Warren RS, Thoeni RF. Detection of hepatic metastases from cancers of the gastrointestinal tract by using noninvasive imaging methods (US, CT, MR imaging, PET): a meta-analysis. Radiology 2002;224(3):748—56. [7] Floriani I, Torri V, Rulli E, Garavaglia D, Compagnoni A, Salvolini L, et al. Performance of imaging modalities in diagnosis of liver metastases from colorectal cancer: a systematic review and meta-analysis. J Magn Reson Imaging 2010;31(1):19—31. [8] Chua SC, Groves AM, Kayani I, Menezes L, Gacinovic S, Du Y, et al. The impact of 18F-FDG PET/CT in patients with liver metastases. Eur J Nucl Med Mol Imaging 2007;34(12):1906—14. [9] Truant S, Huglo D, Hebbar M, Ernst O, Steinling M, Pruvot F-R. Prospective evaluation of the impact of [18F]fluoro-2-deoxy-Dglucose positron emission tomography of resectable colorectal liver metastases. Br J Surg 2005;92(3):362—9. [10] Bonanni L, De’liguori Carino N, Deshpande R, Ammori BJ, Sherlock DJ, Valle JW, et al. A comparison of diagnostic imaging modalities for colorectal liver metastases. Eur J Surg Oncol 2014;40(5):545—50, http://dx.doi.org/10.1016/j.ejso. 2013.12.023 [Epub 2014 Jan 15]. [11] Ayez N, de Ridder J, Wiering B, Oyen WJ, de Wilt JHW, Verhoef C. Preoperative FDG-PET-scan in patients with resectable colorectal liver metastases does not improve overall survival: a retrospective analyses stratified by clinical risk score. Dig Surg 2014;30(4—6):451—8. [12] Glazer ES, Beaty K, Abdalla EK, Vauthey JN, Curley SA. Effectiveness of positron emission tomography for predicting chemotherapy response in colorectal cancer liver metastases. Arch Surg 2010;145(4):340—5 [discussion 345]. [13] Nasu K, Kuroki Y, Nawano S, Kuroki S, Tsukamoto T, Yamamoto S, et al. Hepatic metastases: diffusion-weighted sensitivity-encoding versus SPIO-enhanced MR imaging. Radiology 2006;239(1):122—30. [14] Koh D-M, Brown G, Riddell AM, Scurr E, Collins DJ, Allen SD, et al. Detection of colorectal hepatic metastases using MnDPDP MR imaging and diffusion-weighted imaging (DWI) alone and in combination. Eur Radiol 2008;18(5):903—10. [15] Chung W-S, Kim M-J, Chung YE, Kim Y-E, Park M-S, Choi J-Y, et al. Comparison of gadoxetic acid-enhanced dynamic imaging and diffusion-weighted imaging for the preoperative evaluation of colorectal liver metastases. J Magn Reson Imaging 2011;34(2):345—53. [16] Koh D-M, Collins DJ, Wallace T, Chau I, Riddell AM. Combining diffusion-weighted MRI with Gd-EOB-DTPA-enhanced MRI

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8

[17]

[18]

[19]

[20]

[21]

[22]

F. Legou et al. improves the detection of colorectal liver metastases. Br J Radiol 2012;85(1015):980—9. Moertel CG, Fleming TR, Macdonald JS, Haller DG, Laurie JA. Hepatic toxicity associated with fluorouracil plus levamisole adjuvant therapy. J Clin Oncol 1993;11(12):2386—90. Sorensen P, Edal AL, Madsen EL, Fenger C, Poulsen MR, Petersen OF. Reversible hepatic steatosis in patients treated with interferon alfa-2a and 5-fluorouracil. Cancer 1995;75(10):2592—6. Peppercorn PD, Reznek RH, Wilson P, Slevin ML, Gupta RK. Demonstration of hepatic steatosis by computerized tomography in patients receiving 5-fluorouracil-based therapy for advanced colorectal cancer. Br J Cancer 1998;77(11):2008—11. Kooby DA, Fong Y, Suriawinata A, Gonen M, Allen PJ, Klimstra DS, et al. Impact of steatosis on perioperative outcome following hepatic resection. J Gastrointest Surg 2003;7(8):1034—44. Vauthey J-N, Pawlik TM, Ribero D, Wu T-T, Zorzi D, Hoff PM, et al. Chemotherapy regimen predicts steatohepatitis and an increase in 90-day mortality after surgery for hepatic colorectal metastases. J Clin Oncol 2006;24(13):2065—72. Kessel CS, Buckens CFM, Bosch MAAJ, Leeuwen MS, Hillegersberg R, Verkooijen HM. Preoperative imaging of colorectal liver metastases after neoadjuvant chemotherapy: a meta-analysis. Ann Surg Oncol 2012;19(9):2805—13.

[23] Catalano OA, Rosen BR, Sahani DV, Hahn PF, Guimaraes AR, Vangel MG, et al. Clinical impact of PET/MR imaging in patients with cancer undergoing same-day PET/CT: initial experience in 134 patients — a hypothesis-generating exploratory study. Radiology 2013;269(3):857—69. [24] Beiderwellen K, Gomez B, Buchbender C, Hartung V, Poeppel TD, Nensa F, et al. Depiction and characterization of liver lesions in whole body [(18)F]-FDG PET/MRI. Eur J Radiol 2013;82(11):e669—75. [25] Reiner CS, Stolzmann P, Husmann L, Burger IA, Hullner MW, Schaefer NG, et al. Protocol requirements and diagnostic value of PET/MR imaging for liver metastasis detection. Eur J Nucl Med Mol Imaging 2014;41(4):649—58. [26] Adams RB, Aloia TA, Loyer E, Pawlik TM, Taouli B, Vauthey J-N. Selection for hepatic resection of colorectal liver metastases: expert consensus statement. HPB 2013;15(2): 91—103. [27] Chun YS, Vauthey J-N, Boonsirikamchai P, Maru DM, Kopetz S, Palavecino M, et al. Association of computed tomography morphologic criteria with pathologic response and survival in patients treated with bevacizumab for colorectal liver metastases. JAMA 2009;302(21): 2338—44.