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Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica
ARTICLE IN PRESS
OFTAL-610; No. of Pages 5
ARCH SOC ESP OFTALMOL. 2013;xxx(xx):xxx–xxx
ARCHIVOS DE LA SOCIEDAD ESPAÑOLA DE OFTALMOLOGÍA www.elsevier.es/oftalmologia
Comunicación corta
Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica夽 R. Salazar Méndez a,∗ y M. Fonollá Gil b a b
˜ Asturias, Espana ˜ Servicio de Oftalmología, Hospital Comarcal Jarrio, Coana, ˜ Servicio de Oftalmología, Hospital Universitario Central de Asturias, Oviedo, Asturias, Espana
INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO
R E S U M E N
Historia del artículo:
Caso clínico: Varón con amaurosis en ojo derecho y diagnóstico previo de leucemia linfoblás-
Recibido el 8 de octubre de 2013
tica aguda con cromosoma Philadelphia positivo (LAL Ph+). Presenta edema sectorial del
Aceptado el 29 de octubre de 2013
disco óptico y, posteriormente, obstrucción de arteria y vena central de la retina. Se realiza
On-line el xxx
panfotocoagulación retiniana y tratamiento radioterápico holocraneal. A los 4 meses sufre recaída hematológica, siendo finalmente exitus.
Palabras clave:
Discusión: La afectación del nervio óptico puede presentarse como único hallazgo en una
Leucemia linfoblástica aguda
recurrencia de una LAL, precediendo incluso a la recaída hematológica. Constituye por tanto
Nervio óptico
una urgencia no solo visual sino, sobre todo, vital, que precisa de un tratamiento intensivo
Obstrucción arteria central retina
muchas veces complementado con radioterapia.
Obstrucción vena central retina
˜ de Oftalmología. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los © 2013 Sociedad Espanola
Radioterapia
derechos reservados.
Unilateral optic disk edema with central retinal artery and vein occlusions as the presenting signs of relapse in acute lymphoblastic leukemia A B S T R A C T
Keywords:
Clinical case: A 39-year-old man with Philadelphia chromosome-positive acute lymphoblastic
Acute lymphoblastic leukemia
leukemia (LAL Ph+) developed progressive vision loss to no light perception in his right
Optic nerve
eye. He had optic disk edema and later developed central artery and vein occlusions. Pan-
Central retinal artery occlusion
photocoagulation, as well as radiotherapy of the whole brain were performed in several
Central retinal vein occlusion
fractions. Unfortunately the patient died of hematological relapse 4 months later.
Radiotherapy
Discussion: Optic nerve infiltration may appear as an isolated sign of a leukemia relapse, even before a hematological relapse occurs. Leukemic optic neuropathy is a critical sign, not only for vision, but also for life, and radiotherapy should be immediately performed before irreversible optic nerve damage occurs. ˜ © 2013 Sociedad Espanola de Oftalmología. Published by Elsevier España, S.L. All rights reserved.
夽 ˜ Presentado como comunicación en panel en el 88 Congreso Nacional de la Sociedad Espanola de Oftalmología, del 26 al 29 de septiembre ˜ de 2012, Barcelona, Espana. ∗ Autor para correspondencia. Correo electrónico: [email protected] (R. Salazar Méndez).
˜ 0365-6691/$ – see front matter © 2013 Sociedad Espanola de Oftalmología. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados.
http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011 Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
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ARTICLE IN PRESS ARCH SOC ESP OFTALMOL. 2013;xxx(xx):xxx–xxx
Introducción La incidencia de manifestaciones oftalmológicas en los pacientes con leucemia ha aumentado de forma notable en ˜ los últimos anos, dada la mayor supervivencia de los enfermos gracias a la eficacia de los tratamientos disponibles1–3 . Pese a la mayor duración de los periodos de remisión, una recaída tras la remisión completa sigue representando un factor pronóstico desfavorable, especialmente en los casos con afectación del sistema nervioso central (SNC)4 . El nervio óptico (NO) se afecta en el 13-18% de todos los pacientes con leucemia, pudiendo presentarse en cualquiera de sus variedades citológicas y en cualquier momento de la enfermedad, aun como el único hallazgo de una recaída extramedular, precediendo incluso en varios meses a la recaída hematológica4 . La pérdida visual debida a la infiltración leucémica del NO constituye una urgencia oftalmológica y precisa de la aplicación urgente de radioterapia, antes de que se pro˜ neuronal irreversible3 . duzca un dano
Figura 2 – Retinografía del ojo derecho. Apréciese el borramiento del borde nasal del disco.
Caso clínico ˜ Varón de 39 anos con pérdida de visión en ojo derecho (OD) de una semana de evolución y dolor supraorbitario. Entre sus antecedentes destaca el diagnóstico de una leucemia linfoblástica aguda con cromosoma Philadelphia positivo (LAL Ph+) ˜ 5 anos antes. Se realizó tratamiento quimioterápico según protocolo Pethema y, posteriormente, alotrasplante de cordón umbilical, sufriendo dos recaídas posteriores a su remisión completa. En la exploración, el OD no presenta percepción luminosa y la agudeza del ojo izquierdo (OI) es 1,0. La presión intraocular es normal y en OD se aprecia un defecto pupilar aferente. El fondo de OI no presenta alteraciones (fig. 1), mientras que en el OD se observa un borramiento con sobreelevación del borde nasal del disco óptico (fig. 2). La tomografía craneal y orbitaria no revela lesiones, mientras que en la resonancia (RMN) se aprecia una afectación de la sustancia blanca periventricular y del cuerpo calloso. La ecodoppler de troncos supraaórticos es normal y los potenciales
Figura 3 – Aspecto funduscópico a los 4 días del ingreso con edema retiniano difuso, interrupción de la columna hemática y mancha rojo cereza.
Figura 4 – Aspecto funduscópico a los 8 días del ingreso, con aparición de hemorragias en borrón en los trayectos venosos. Figura 1 – Retinografía del ojo izquierdo. Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
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Figura 5 – Angiografía fluoresceínica. Obsérvese la ausencia total de colorante en el ojo derecho, con relleno coroideo de fondo.
Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
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Figura 6 – Aspecto del fondo de ojo derecho tras completar la panfotocoagulación retiniana.
evocados sugieren una neuropatía axonal del II par izquierdo y mixta (axonal y desmielinizante) del derecho. La citometría de flujo en líquido cefalorraquídeo revela la presencia de 0,13 blastos/l con ADN indetectable. Los estudios microbiológicos e inmunológicos son normales y el aspirado de médula ósea no presenta blastosis. Cuatro días después de su ingreso, el paciente refirió un aumento progresivo del dolor que precisó para su control gabapentina. A la exploración presentaba endotropia del OD con paresia del recto lateral y, en la funduscopia (fig. 3), hallazgos compatibles con obstrucción de arteria central de la retina (OACR). Posteriormente aparecieron múltiples hemorragias en borrón a lo largo del trayecto venoso (fig. 4), compatibles con obstrucción de vena central de la retina. La angiografía confirmó la sospecha de OACR completa (fig. 5). Dada la evolución hacia obstrucción de vena central de la retina isquémica, se inició panfotocoagulación retiniana para evitar el desarrollo de glaucoma neovascular. A nivel sistémico se decidió tratamiento holocraneal radioterápico con campos laterales y opuestos. Tras completar las sesiones de radioterapia (fig. 6), el paciente se encontró estable, sin dolor y con recuperación de la motilidad. Tan solo cuatro meses después del episodio, el paciente ingresó de nuevo por deterioro del estado general, con astenia, anorexia y rectorragias. Presentaba una leucocitosis de 133.000
células/l con un 95% de blastos, una elevación de la ratio de copias del gen de fusión BCR-ABL y detección de la mutación T315I (que confiere resistencia a los inhibidores de tirosincinasa). Se decidió, dado el mal pronóstico y de acuerdo con su familia, medidas de analgesia y bienestar, siendo finalmente exitus.
Discusión Los hallazgos más frecuentes en la neuropatía óptica leucémica incluyen edema sectorial o difuso del disco y dilatación venosa secundaria. En ocasiones puede presentarse asociada a complicaciones vasculares como una OACR, excepcionalmente combinada con trombosis venosa5 . Dichas complicaciones pueden ser debidas a un aumento de la viscosidad sanguínea (por blastosis o por fenómenos de agregación inmunomediados), a un fenómeno compresivo, o incluso a la propia infiltración de la pared arterial1 . Por su relación anatómica, la afectación del NO representa una extensión de la leucemia del SNC, lo que obliga a la realización de pruebas de imagen así como de una punción lumbar para descartar la presencia de blastos, si bien este hallazgo es inconstante y, con frecuencia, difícil de interpretar2 . Así, la infiltración leptomeníngea precisa para su diagnóstico al
Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
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menos 5 células/l de líquido cefalorraquídeo, desconociéndose la relevancia clínica de recuentos celulares inferiores a este3 , como en el caso de nuestro paciente. Del mismo modo, aunque la RMN representa la mejor técnica de imagen para explorar el SNC, la órbita y las estructuras oculares, puede ser negativa y la ausencia de realce del NO no excluye la presencia de infiltrados microscópicos4 . El NO, como el resto del globo ocular, está considerado como un santuario farmacológico en la quimioterapia leucémica2,3 . Frente a las limitaciones de la quimioterapia, la radiación local es efectiva en la reducción de la carga tumoral en el angosto canal óptico, mejorando la llegada y la eficacia de los agentes quimioterápicos sobre las células residuales2,4 . El papel del oftalmólogo en las leucemias y otras hemopatías malignas puede, en definitiva, resultar crucial. Un rápido reconocimiento de las manifestaciones oculares como un signo de posible recaída2 permitirá, gracias a la aplicación temprana de la radioterapia, mejorar no solo las posibilidades de recuperación visual sino también la posibilidad de prolongar la supervivencia del enfermo1–3 .
5
Conflicto de intereses Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
bibliograf í a
1. Iwami T, Nishida Y, Mukaisho M, Kani K, Narita T, Taga T. Central retinal artery occlusion associated with leukemic optic neuropathy. J Pediatr Ophthalmol Strabismus. 2003;40:54–6. 2. Sharma T, Grewal J, Gupta S, Murray PI. Ophthalmic manifestations of acute leukaemias: The ophthalmologist’s role. Eye. 2004;18:663–72. 3. Yin YC, Wang AC, Yen MY, Hsu WM. Leukaemic infiltration of the optic nerve as the initial manifestation of leukaemic relapse. Eye. 2004;18:546–50. 4. Schocket LS, Massaro-Giordano M, Volpe NJ, Galetta SL. Bilateral optic nerve infiltration in central nervous system leukemia. Am J Ophthalmol. 2003;135:94–6. 5. Chan WM, Liu DT, Lam DS. Images in haematology. Combined central retinal artery and vein occlusions as the presenting signs of ocular relapse in acute lymphoblastic leukaemia. Br J Haematol. 2005;128:134.
Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
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Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica夽 R. Salazar Méndez a,∗ y M. Fonollá Gil b a b
˜ Asturias, Espana ˜ Servicio de Oftalmología, Hospital Comarcal Jarrio, Coana, ˜ Servicio de Oftalmología, Hospital Universitario Central de Asturias, Oviedo, Asturias, Espana
INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO
R E S U M E N
Historia del artículo:
Caso clínico: Varón con amaurosis en ojo derecho y diagnóstico previo de leucemia linfoblás-
Recibido el 8 de octubre de 2013
tica aguda con cromosoma Philadelphia positivo (LAL Ph+). Presenta edema sectorial del
Aceptado el 29 de octubre de 2013
disco óptico y, posteriormente, obstrucción de arteria y vena central de la retina. Se realiza
On-line el xxx
panfotocoagulación retiniana y tratamiento radioterápico holocraneal. A los 4 meses sufre recaída hematológica, siendo finalmente exitus.
Palabras clave:
Discusión: La afectación del nervio óptico puede presentarse como único hallazgo en una
Leucemia linfoblástica aguda
recurrencia de una LAL, precediendo incluso a la recaída hematológica. Constituye por tanto
Nervio óptico
una urgencia no solo visual sino, sobre todo, vital, que precisa de un tratamiento intensivo
Obstrucción arteria central retina
muchas veces complementado con radioterapia.
Obstrucción vena central retina
˜ de Oftalmología. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los © 2013 Sociedad Espanola
Radioterapia
derechos reservados.
Unilateral optic disk edema with central retinal artery and vein occlusions as the presenting signs of relapse in acute lymphoblastic leukemia A B S T R A C T
Keywords:
Clinical case: A 39-year-old man with Philadelphia chromosome-positive acute lymphoblastic
Acute lymphoblastic leukemia
leukemia (LAL Ph+) developed progressive vision loss to no light perception in his right
Optic nerve
eye. He had optic disk edema and later developed central artery and vein occlusions. Pan-
Central retinal artery occlusion
photocoagulation, as well as radiotherapy of the whole brain were performed in several
Central retinal vein occlusion
fractions. Unfortunately the patient died of hematological relapse 4 months later.
Radiotherapy
Discussion: Optic nerve infiltration may appear as an isolated sign of a leukemia relapse, even before a hematological relapse occurs. Leukemic optic neuropathy is a critical sign, not only for vision, but also for life, and radiotherapy should be immediately performed before irreversible optic nerve damage occurs. ˜ © 2013 Sociedad Espanola de Oftalmología. Published by Elsevier España, S.L. All rights reserved.
夽 ˜ Presentado como comunicación en panel en el 88 Congreso Nacional de la Sociedad Espanola de Oftalmología, del 26 al 29 de septiembre ˜ de 2012, Barcelona, Espana. ∗ Autor para correspondencia. Correo electrónico: [email protected] (R. Salazar Méndez).
˜ 0365-6691/$ – see front matter © 2013 Sociedad Espanola de Oftalmología. Publicado por Elsevier España, S.L. Todos los derechos reservados.
http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011 Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
OFTAL-610; No. of Pages 5
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Introducción La incidencia de manifestaciones oftalmológicas en los pacientes con leucemia ha aumentado de forma notable en ˜ los últimos anos, dada la mayor supervivencia de los enfermos gracias a la eficacia de los tratamientos disponibles1–3 . Pese a la mayor duración de los periodos de remisión, una recaída tras la remisión completa sigue representando un factor pronóstico desfavorable, especialmente en los casos con afectación del sistema nervioso central (SNC)4 . El nervio óptico (NO) se afecta en el 13-18% de todos los pacientes con leucemia, pudiendo presentarse en cualquiera de sus variedades citológicas y en cualquier momento de la enfermedad, aun como el único hallazgo de una recaída extramedular, precediendo incluso en varios meses a la recaída hematológica4 . La pérdida visual debida a la infiltración leucémica del NO constituye una urgencia oftalmológica y precisa de la aplicación urgente de radioterapia, antes de que se pro˜ neuronal irreversible3 . duzca un dano
Figura 2 – Retinografía del ojo derecho. Apréciese el borramiento del borde nasal del disco.
Caso clínico ˜ Varón de 39 anos con pérdida de visión en ojo derecho (OD) de una semana de evolución y dolor supraorbitario. Entre sus antecedentes destaca el diagnóstico de una leucemia linfoblástica aguda con cromosoma Philadelphia positivo (LAL Ph+) ˜ 5 anos antes. Se realizó tratamiento quimioterápico según protocolo Pethema y, posteriormente, alotrasplante de cordón umbilical, sufriendo dos recaídas posteriores a su remisión completa. En la exploración, el OD no presenta percepción luminosa y la agudeza del ojo izquierdo (OI) es 1,0. La presión intraocular es normal y en OD se aprecia un defecto pupilar aferente. El fondo de OI no presenta alteraciones (fig. 1), mientras que en el OD se observa un borramiento con sobreelevación del borde nasal del disco óptico (fig. 2). La tomografía craneal y orbitaria no revela lesiones, mientras que en la resonancia (RMN) se aprecia una afectación de la sustancia blanca periventricular y del cuerpo calloso. La ecodoppler de troncos supraaórticos es normal y los potenciales
Figura 3 – Aspecto funduscópico a los 4 días del ingreso con edema retiniano difuso, interrupción de la columna hemática y mancha rojo cereza.
Figura 4 – Aspecto funduscópico a los 8 días del ingreso, con aparición de hemorragias en borrón en los trayectos venosos. Figura 1 – Retinografía del ojo izquierdo. Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
OFTAL-610; No. of Pages 5
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3
Figura 5 – Angiografía fluoresceínica. Obsérvese la ausencia total de colorante en el ojo derecho, con relleno coroideo de fondo.
Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
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Figura 6 – Aspecto del fondo de ojo derecho tras completar la panfotocoagulación retiniana.
evocados sugieren una neuropatía axonal del II par izquierdo y mixta (axonal y desmielinizante) del derecho. La citometría de flujo en líquido cefalorraquídeo revela la presencia de 0,13 blastos/l con ADN indetectable. Los estudios microbiológicos e inmunológicos son normales y el aspirado de médula ósea no presenta blastosis. Cuatro días después de su ingreso, el paciente refirió un aumento progresivo del dolor que precisó para su control gabapentina. A la exploración presentaba endotropia del OD con paresia del recto lateral y, en la funduscopia (fig. 3), hallazgos compatibles con obstrucción de arteria central de la retina (OACR). Posteriormente aparecieron múltiples hemorragias en borrón a lo largo del trayecto venoso (fig. 4), compatibles con obstrucción de vena central de la retina. La angiografía confirmó la sospecha de OACR completa (fig. 5). Dada la evolución hacia obstrucción de vena central de la retina isquémica, se inició panfotocoagulación retiniana para evitar el desarrollo de glaucoma neovascular. A nivel sistémico se decidió tratamiento holocraneal radioterápico con campos laterales y opuestos. Tras completar las sesiones de radioterapia (fig. 6), el paciente se encontró estable, sin dolor y con recuperación de la motilidad. Tan solo cuatro meses después del episodio, el paciente ingresó de nuevo por deterioro del estado general, con astenia, anorexia y rectorragias. Presentaba una leucocitosis de 133.000
células/l con un 95% de blastos, una elevación de la ratio de copias del gen de fusión BCR-ABL y detección de la mutación T315I (que confiere resistencia a los inhibidores de tirosincinasa). Se decidió, dado el mal pronóstico y de acuerdo con su familia, medidas de analgesia y bienestar, siendo finalmente exitus.
Discusión Los hallazgos más frecuentes en la neuropatía óptica leucémica incluyen edema sectorial o difuso del disco y dilatación venosa secundaria. En ocasiones puede presentarse asociada a complicaciones vasculares como una OACR, excepcionalmente combinada con trombosis venosa5 . Dichas complicaciones pueden ser debidas a un aumento de la viscosidad sanguínea (por blastosis o por fenómenos de agregación inmunomediados), a un fenómeno compresivo, o incluso a la propia infiltración de la pared arterial1 . Por su relación anatómica, la afectación del NO representa una extensión de la leucemia del SNC, lo que obliga a la realización de pruebas de imagen así como de una punción lumbar para descartar la presencia de blastos, si bien este hallazgo es inconstante y, con frecuencia, difícil de interpretar2 . Así, la infiltración leptomeníngea precisa para su diagnóstico al
Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011
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ARTICLE IN PRESS ARCH SOC ESP OFTALMOL. 2013;xxx(xx):xxx–xxx
menos 5 células/l de líquido cefalorraquídeo, desconociéndose la relevancia clínica de recuentos celulares inferiores a este3 , como en el caso de nuestro paciente. Del mismo modo, aunque la RMN representa la mejor técnica de imagen para explorar el SNC, la órbita y las estructuras oculares, puede ser negativa y la ausencia de realce del NO no excluye la presencia de infiltrados microscópicos4 . El NO, como el resto del globo ocular, está considerado como un santuario farmacológico en la quimioterapia leucémica2,3 . Frente a las limitaciones de la quimioterapia, la radiación local es efectiva en la reducción de la carga tumoral en el angosto canal óptico, mejorando la llegada y la eficacia de los agentes quimioterápicos sobre las células residuales2,4 . El papel del oftalmólogo en las leucemias y otras hemopatías malignas puede, en definitiva, resultar crucial. Un rápido reconocimiento de las manifestaciones oculares como un signo de posible recaída2 permitirá, gracias a la aplicación temprana de la radioterapia, mejorar no solo las posibilidades de recuperación visual sino también la posibilidad de prolongar la supervivencia del enfermo1–3 .
5
Conflicto de intereses Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
bibliograf í a
1. Iwami T, Nishida Y, Mukaisho M, Kani K, Narita T, Taga T. Central retinal artery occlusion associated with leukemic optic neuropathy. J Pediatr Ophthalmol Strabismus. 2003;40:54–6. 2. Sharma T, Grewal J, Gupta S, Murray PI. Ophthalmic manifestations of acute leukaemias: The ophthalmologist’s role. Eye. 2004;18:663–72. 3. Yin YC, Wang AC, Yen MY, Hsu WM. Leukaemic infiltration of the optic nerve as the initial manifestation of leukaemic relapse. Eye. 2004;18:546–50. 4. Schocket LS, Massaro-Giordano M, Volpe NJ, Galetta SL. Bilateral optic nerve infiltration in central nervous system leukemia. Am J Ophthalmol. 2003;135:94–6. 5. Chan WM, Liu DT, Lam DS. Images in haematology. Combined central retinal artery and vein occlusions as the presenting signs of ocular relapse in acute lymphoblastic leukaemia. Br J Haematol. 2005;128:134.
Cómo citar este artículo: Salazar Méndez R, Fonollá Gil M. Edema de papila y obstrucción de arteria y vena central de la retina como manifestación inicial de una recaída leucémica. Arch Soc Esp Oftalmol. 2013. http://dx.doi.org/10.1016/j.oftal.2013.10.011